[论文解读] Habit learning supported by efficiently controlled network dynamics in naive macaque monkeys

Karol P. Szymula, Fabio Pasqualetti+3 more|arXiv (Cornell University)|Jun 25, 2020

Neural dynamics and brain function参考文献 95被引用 5

一句话总结

本研究提出了一种网络控制理论框架，用以解释在未经训练的猕猴中，分布式脑网络如何通过能量高效的态转移支持习惯学习。通过分析自由扫视任务中尾状核、前额叶皮层和额眼场的多单位放电记录，作者发现：在相似且复杂的扫视模式之间进行转换时，所需控制能量更低；且这些能量-行为关系在有效连接性虚拟损伤下依然保持稳定，表明神经动力学与习惯形成过程中行为效率之间存在原则性关联。

ABSTRACT

Primates display a marked ability to learn habits in uncertain and dynamic environments. The associated perceptions and actions of such habits engage distributed neural circuits. Yet, precisely how such circuits support the computations necessary for habit learning remain far from understood. Here we construct a formal theory of network energetics to account for how changes in brain state produce changes in sequential behavior. We exercise the theory in the context of multi-unit recordings spanning the caudate nucleus, prefrontal cortex, and frontal eyefields of female macaque monkeys engaged in 60-180 sessions of a free scan task that induces motor habits. The theory relies on the determination of effective connectivity between recording channels, and on the stipulation that a brain state is taken to be the trial-specific firing rate across those channels. The theory then predicts how much energy will be required to transition from one state into another, given the constraint that activity can spread solely through effective connections. Consistent with the theory's predictions, we observed smaller energy requirements for transitions between more similar and more complex trial saccade patterns, and for sessions characterized by less entropic selection of saccade patterns. Using a virtual lesioning approach, we demonstrate the resilience of the observed relationships between minimum control energy and behavior to significant disruptions in the inferred effective connectivity. Our theoretically principled approach to the study of habit learning paves the way for future efforts examining how behavior arises from changing patterns of activity in distributed neural circuitry.

研究动机与目标

• 理解灵长类动物在动态环境中，分布式神经回路如何支持习惯学习。
• 利用网络控制理论形式化脑态转移与行为效率之间的关系。
• 检验低能量转移是否对应于认知负荷较低、更稳定的习惯形成行为模式。
• 通过虚拟损伤法评估能量-行为关系对有效连接性破坏的鲁棒性。
• 建立一个理论上有依据的模型，将神经动力学与习惯学习中的序列行为联系起来。

提出的方法

• 本研究将脑态建模为尾状核、前额叶皮层和额眼场记录位点的试验特异性放电率向量。
• 从神经记录中推断脑区间有效连接性，以定义网络的动态路径。
• 控制能量计算为在仅通过有效连接传播的约束下，实现态之间转换所需的最小能量。
• 通过将不同扫视模式之间转换的控制能量与行为指标（如熵和模式相似性）进行比较，评估能量-行为相关性。
• 通过系统性地从有效连接性矩阵中移除边来实施虚拟损伤，以检验能量-行为相关性的稳健性。
• 使用随机边移除的零模型评估损伤效应的统计显著性，p值通过单尾检验计算。

实验结果

研究问题

• RQ1 在习惯学习中，脑态转移所需能量如何与扫视模式的相似性和复杂性相关？
• RQ2 低能量转移是否与行为熵减少和模式稳定性提高相关？
• RQ3 能量-行为相关性在多大程度上能抵抗有效连接性的干扰？
• RQ4 网络控制理论能否解释习惯形成中高效、稳定的行为序列的出现？
• RQ5 理论预测中，相似和复杂模式的低控制能量是否在未经训练猕猴的多个行为会话中保持一致？

主要发现

• 在更相似且更复杂的扫视模式之间进行转换时，所需控制能量显著更低，表明神经效率更高。
• 在扫视模式选择熵更低的会话中——表明行为更稳定、更可预测——与更低的控制能量需求相关。
• 观察到的控制能量与行为稳定性之间的相关性在有效连接性虚拟损伤下依然保持稳定，零模型下仅14.5%的边显示出显著破坏。
• 鲁棒性测试显示，即使多达95%的边被损伤，行为-能量相关性仍保持完整，表明其具有高度鲁棒性。
• 在系统性干扰后，能量-行为关系依然显著，表明神经动力学与行为效率之间存在稳定、内在的联系。
• 本研究证明，网络控制理论为理解分布式脑网络如何支持习惯学习提供了一个有原则且可预测的框架。