[论文解读] Mechanism of light energy transport in the avian retina

Lidia Zueva, Т. Б. Голубева+4 more|arXiv (Cornell University)|Jun 11, 2017

Photoreceptor and optogenetics research参考文献 42被引用 8

一句话总结

该论文提出了一种鸟类视网膜中光能传输的新型机制，其中 Müller 细胞中的中间丝（IFs）在内界膜处吸收光子，并以理论效率超过 80% 的方式将激子传导至视锥光感受器中的视紫红质。该机制通过中间丝将光能引导至盘膜的侧表面，绕过经典光学导引路径，从而解释了在白天高分辨率视觉的成因。

ABSTRACT

We studied intermediate filaments (IFs) in the retina of the Pied flycatcher (Ficedula hypoleuca) in the foveolar zone. Single IFs span Müller cells (MC) lengthwise; cylindrical bundles of IFs (IFBs) appear inside the cone inner segment (CIS) at the outer limiting membrane (OLM) level. IFBs adjoin the cone cytoplasmatic membrane, following lengthwise regularly spaced, forming a skeleton of the CIS, located above the OLM. IFBs follow along the cone outer segment (COS), with single IFs separating from the IFB, touching and entering in-between the light-sensitive disks of the cone membrane. We propose a mechanism of exciton transfer from the inner retinal surface to the visual pigments in the photoreceptor cells. This includes excitation transfer in donor-acceptor systems, from the IF donors to the rhodopsin acceptors, with theoretic efficiency over 80%. This explains high image contrast in fovea and foveola in daylight, while the classical mechanism that describes Müller cells as optical lightguides operates in night vision, with loss of resolution traded for sensitivity. Our theory receives strong confirmation in morphology and function of the cones and pigment cells. In daylight the lateral surface of the photosensor disks is blocked from the (scattered or oblique) light by the pigment cells. Thus the light energy can only get to the cone via intermediate filaments that absorb photons in the Müller cell endfeet and conduct excitons to the cone. Thus, the disks are consumed at their lateral surfaces, moving to the apex of the cone, with new disks produced below. An alternative hypothesis of direct light passing through the cone with its organelles and hitting the lowest disk contradicts morphological evidence, as thus all of the other disks would have no useful function in daylight vision.

研究动机与目标

• 解决光感受器盘膜在白天仍能保持功能的悖论，尽管其侧表面被色素细胞遮挡。
• 解释在强光条件下，鸟类中央凹实现高图像对比度的机制。
• 挑战经典模型中 Müller 细胞作为夜间视觉中光学波导的观点，提出一种基于激子的替代传输系统。
• 将中间丝束（IFBs）和单个 IFs 的形态学观察与光转导功能理论相整合。
• 证明光能优先通过 IFs 传输至视紫红质，而非直接穿过视锥细胞细胞器。

提出的方法

• 对 pied flycatcher 视网膜中央凹区中间丝（IFs）和 IF 束（IFBs）的成像与形态学分析。
• 通过理论能量转移效率计算，对供体-受体系统中的激子转移进行建模，其中 IFs 为供体，视紫红质为受体。
• 分析 IFs 和 IFBs 相对于视锥细胞内段和外段的空间排列，及其与外部界膜（OLM）的对齐情况。
• 通过与经典光学波导模型比较，评估 IF 介导光传输的功能影响。
• 评估色素细胞在阻挡侧向光中的作用，从而迫使光通过 IFs 进入盘膜。

实验结果

研究问题

• RQ1 在侧向盘膜表面被色素细胞遮挡的情况下，光能如何在白天条件下高效传输至视锥光感受器中的视紫红质？
• RQ2 鸟类视网膜中哪些结构特征支持一种不同于 Müller 细胞光学波导的非经典光传输机制？
• RQ3 在所提出的供体-受体系统中，中间丝（IFs）向视紫红质转移激子的理论效率是多少？
• RQ4 如果光感受器盘膜的侧表面被屏蔽，无法接收斜向或散射光，为何它们在白天仍能保持功能？
• RQ5 IF 介导的传输机制如何与视锥细胞外段及 Müller 细胞细胞骨架的形态组织相协调？

主要发现

• Müller 细胞中的中间丝束（IFBs）沿视锥细胞外段排列，并从外部界膜（OLM）延伸至视锥细胞顶端。
• 单个 IFs 从 IFBs 脱离，并穿插于视锥细胞外段的光敏感盘膜之间，使其能够直接将激子传递至视紫红质。
• 理论建模表明，从 IFs（供体）到视紫红质（受体）的激子转移效率超过 80%。
• 形态学证据证实，盘膜的侧表面被色素细胞遮挡，使得 IF 介导的传输成为白天唯一的可行路径。
• 经典模型中 Müller 细胞作为光学波导的假设虽在低光条件下有效，但无法解释高分辨率白天视觉，且与观察到的盘膜消耗模式不兼容。
• 所提出的机制能够解释盘膜从视锥细胞基部向顶端的定向移动，与盘膜更新及白天功能使用一致。