[论文解读] Thermodynamic constraints on the assembly and diversity of microbial ecosystems are different near to and far from equilibrium

Jacob Cook, Samraat Pawar+1 more|arXiv (Cornell University)|Nov 16, 2021

Evolution and Genetic Dynamics参考文献 60被引用 14

一句话总结

本研究开发了一种热力学显式微生物群落模型，采用完全可逆的动力学，以探究自由能可利用性和接近平衡状态如何塑造群落组装与多样性。研究发现，底物的高可利用性可加速生态位生成，从而提升多样性；而在低能量条件下，接近平衡的反应可实现更高的多样性，揭示了两种新型热力学相互作用类型——共生（syntrophy）与污染（pollution），并补充了传统的竞争与促进作用。

ABSTRACT

Non-equilibrium thermodynamics has long been an area of substantial interest to ecologists because most fundamental biological processes, such as protein synthesis and respiration, are inherently energy-consuming. Microbial communities are a natural system to decipher this mechanistic basis because their interactions in the form of substrate consumption, metabolite production, and cross-feeding can be described explicitly in thermodynamic terms. Previous work has considered how thermodynamic constraints impact competition between pairs of species, but restrained from analysing how this manifests in complex dynamical systems. To address this gap, we develop a thermodynamic microbial community model with fully reversible reaction kinetics, which allows direct consideration of free-energy dissipation. This also allows species to interact via products rather than just substrates, increasing the dynamical complexity, and allowing a more nuanced classification of interaction types to emerge. Using this model, we find that community diversity increases with substrate lability, because greater free-energy availability allows for faster generation of niches. Thus, more niches are generated in the time frame of community establishment, leading to higher final species diversity. We also find that allowing species to make use of near-to-equilibrium reactions increases diversity in a low free-energy regime. In such a regime, two new thermodynamic interaction types that we identify here reach comparable strengths to the conventional (competition and facilitation) types, emphasising the key role that thermodynamics plays in community dynamics. Our results suggest that accounting for realistic thermodynamic constraints is vital for understanding the dynamics of real-world microbial communities.

研究动机与目标

• 理解热力学约束如何影响微生物群落的组装与多样性。
• 探究自由能可利用性及接近热力学平衡的程度如何塑造群落动态。
• 识别并分类由代谢产物而非底物介导的新型相互作用类型。
• 弥合细胞水平热力学与生态系统尺度群落动态之间的鸿沟。
• 开发一种机制模型，明确关联蛋白质组分配、能量耗散与物种共存。

提出的方法

• 基于MacArthur消费者-资源框架，扩展热力学显式微生物群落模型，引入可逆反应动力学。
• 使用质量作用动力学模拟分解代谢反应，直接从反应商计算自由能耗散。
• 通过根据能量可利用性和反应效率分配核糖体与代谢酶，整合蛋白质组权衡。
• 利用基于代谢物浓度变化与生长速率变化的热力学相互作用矩阵量化物种相互作用。
• 在不同底物自由能水平与反应可逆性条件下模拟群落组装过程。
• 通过参数扫描与先前模型比较测试模型稳健性，包括对米氏常数与核糖体比例的敏感性分析。

实验结果

研究问题

• RQ1 底物可利用性（自由能可利用性）如何影响生态位生成速率与最终群落多样性？
• RQ2 在低自由能条件下，接近平衡的反应在促进多样性方面发挥何种作用？
• RQ3 热力学约束如何催生超越竞争与促进作用的新型相互作用类型？
• RQ4 产物介导的相互作用（如共生、污染）在多大程度上影响物种共存与群落稳定性？
• RQ5 蛋白质组分配与能量耗散之间的相互作用如何塑造生长速率与竞争结果？

主要发现

• 更高的底物可利用性可加快生态位生成速率，由于代谢周转加快与能量供应更充足，导致最终物种多样性显著提升。
• 在低自由能条件下，利用接近平衡反应的物种可实现相当或更高的成功度，从而增强群落多样性与效率。
• 在低能量条件下，两种新型相互作用类型——共生（互惠性利用产物）与污染（有害废物积累）——浮现并具有显著的定量意义。
• 共生作用通过中间代谢物的消耗降低热力学抑制，使效率较低的物种得以共存。
• 污染相互作用可在无共享底物的情况下引发竞争排斥，表明废物产物可能在生态上具有决定性作用。
• 传统相互作用（竞争、促进）的强度仍占主导，但随着自由能可利用性的降低，产物介导的相互作用变得日益重要。