[论文解读] Multivariate Information Theory Uncovers Synergistic Subsystems of the Human Cerebral Cortex

Thomas F. Varley, Maria Pope+2 more|arXiv (Cornell University)|Jun 13, 2022

Complex Systems and Time Series Analysis被引用 7

一句话总结

本文应用多元信息论，特别是O-信息，利用fMRI数据揭示人类大脑皮层中隐藏的协同子系统。研究发现，高度协同的子系统——由约10个大脑区域组成，分布在经典网络中——在传统的成对功能连接网络中无法被检测到，揭示了大脑整合与复杂性中至关重要的‘隐藏结构’。

ABSTRACT

One of the most well-established tools for modeling the brain as a complex system is the functional connectivity network, which examines the correlations between pairs of interacting brain regions. While powerful, the network model is limited by the restriction that only pairwise dependencies are visible and potentially higher-order structures are missed. In this work, we explore how multivariate information theory can reveal higher-order, synergistic dependencies in the human brain. Using the O-information, a measure of whether the structure of a system is redundancy- or synergy-dominated, we show that synergistic subsystems are widespread in the human brain. We provide a mathematical analysis of the O-information to locate it within a larger taxonomy of multivariate complexity measures. We also show the O-information is related to a previously established measure, the Tononi-Sporns-Edelman complexity, and can be understood as an expected difference in integration between system scales. Highly synergistic subsystems typically sit between canonical functional networks, and may serve to integrate those networks. We then use simulated annealing to find maximally synergistic subsystems, finding that such systems typically comprise $\approx$10 brain regions, also recruited from multiple canonical brain systems. Though ubiquitous, highly synergistic subsystems are invisible when considering pairwise functional connectivity, suggesting that higher-order dependencies form a kind of ``shadow structure" that has been unrecognized by established network-based analyses. We assert that higher-order interactions in the brain represent a vast and under-explored space that, made accessible with tools of multivariate information theory, may offer novel scientific insights.

研究动机与目标

• 识别在标准成对功能连接网络中不可检测的人脑中更高阶的协同交互。
• 开发并应用O-信息作为度量，以区分多元脑数据中以冗余或协同为主导的系统。
• 探讨协同子系统在脑整合与复杂性背景下的数学与神经科学意义。
• 使用模拟退火法优化以获得最大协同性的子系统，并评估其结构与功能特性。
• 证明协同子系统构成了大脑功能架构中普遍存在但此前未被认识的‘隐藏结构’。

提出的方法

• 将多元信息论应用于人类连接组计划（HCP）和MICA数据集的fMRI数据，采用200个皮层分区的脑区划分。
• 计算O-信息以量化系统的结构是否由冗余或协同主导，基于多元信息与双变量信息度量之间的差异。
• 使用总相关性（TC）和双重总相关性（DTC）作为互补的复杂性度量，将O-信息置于更广泛的多元复杂性分类体系中。
• 对fMRI时间序列执行全局混杂因素回归和带通滤波（0.008–0.08 Hz），随后将不同受试者和扫描运行的数据连接，以计算单一协方差/功能连接矩阵。
• 采用具有温度依赖接受概率的模拟退火法，搜索包含3–30个脑区的子集，以最大化O-信息、TC或DTC。
• 每次优化运行均以随机选择的节点子集为初始值，每一步迭代替换1–3个节点，过渡接受由Metropolis准则控制。

实验结果

研究问题

• RQ1 在人类大脑皮层中是否存在广泛存在的、更高阶的协同子系统，这些子系统在标准成对功能连接网络中不可见？
• RQ2 O-信息与既有的多元复杂性度量（如Tononi-Sporns-Edelman复杂性）有何关联？
• RQ3 在人类大脑中，最大协同性的子系统的典型规模和空间分布是怎样的？
• RQ4 协同子系统是否倾向于连接或整合经典功能网络，提示其在功能整合中的作用？
• RQ5 模拟退火能否有效识别出高度协同的子系统？其表现出哪些结构特征？

主要发现

• 协同子系统在人类大脑皮层中广泛存在，且主要位于经典功能网络之间，提示其在整合中的作用。
• 最大协同性的子系统通常由约10个脑区组成，来自多个经典脑系统。
• O-信息在数学上与Tononi-Sporns-Edelman复杂性相关联，可解释为不同系统尺度下整合差异的期望值。
• 高度协同的子系统在成对功能连接网络中不可见，表明存在更高阶依赖关系的‘隐藏结构’。
• O-信息对多元依赖关系敏感，能有效捕捉协同性，且在HCP和MICA fMRI数据集中结果稳健（r = 0.851）。
• 模拟退火成功识别出高O-信息子系统，证实协同性并非随机分布，而是集中于特定的功能相关配置中。