[论文解读] Optimal information gain at the onset of habituation to repeated stimuli

Giorgio Nicoletti, Bruzzone, Matteo+3 more|arXiv (Cornell University)|Jan 30, 2023

Neural dynamics and brain function被引用 4

一句话总结

本文提出了一套热力学框架，将生物系统中的适应性与最优信息处理及最小能量耗散联系起来。通过建模受体、反馈机制和缓慢的信息存储，作者表明适应性在特定窄域内自然涌现，该区域能最大化信息增益同时最小化耗散——该结论在斑马鱼对重复视觉刺激的神经反应中得到验证。

ABSTRACT

Biological and living systems process information across spatiotemporal scales, exhibiting the hallmark ability to constantly modulate their behavior to ever-changing and complex environments. In the presence of repeated stimuli, a distinctive response is the progressive reduction of the activity at both sensory and molecular levels, known as habituation. In this work, we solve a minimal microscopic model devoid of biological details, where habituation to an external signal is driven by negative feedback provided by a slow storage mechanism. We show that our model recapitulates the main features of habituation, such as spontaneous recovery, potentiation, subliminal accumulation, and input sensitivity. Crucially, our approach enables a complete characterization of the stochastic dynamics, allowing us to compute how much information the system encodes on the input signal. We find that an intermediate level of habituation is associated with a steep increase in information. In particular, we are able to characterize this region of maximal information gain in terms of an optimal trade-off between information and energy consumption. We test our dynamical predictions against experimentally recorded neural responses in a zebrafish larva subjected to repeated looming stimulations, showing that our model captures the main components of the observed neural habituation. Our work makes a fundamental step towards uncovering the functional mechanisms that shape habituation in biological systems from an information-theoretic and thermodynamic perspective.

研究动机与目标

• 识别跨时空尺度的生物适应性的普遍原理。
• 弥合微观生化机制与宏观适应性行为之间的鸿沟。
• 确立适应性源于信息增益与能量耗散之间权衡的机制。
• 证明负反馈与缓慢信息存储是适应性反应的必要且充分条件。
• 利用斑马鱼幼虫在重复视觉刺激下的大规模神经数据验证该框架。

提出的方法

• 将适应性形式化为具有受体状态（激活/非激活）、读出种群（U）和具有时间尺度分离的存储分子（S）的随机过程。
• 利用主方程动力学和联合概率分布推导内部熵产生率 $\dot{\Sigma}_{\text{int}}$。
• 应用时间尺度分离近似，将完整动力学简化为由反馈控制的慢速存储变量。
• 采用最小化模型，其中每个读出单元代表100个神经元的随机放电，放电概率为0.5。
• 使用卷积刺激核的线性模型拟合斑马鱼神经活动实验数据，以提取响应神经元。
• 从模型重建点火图，将低维适应性动力学与实验数据进行比较。

实验结果

研究问题

• RQ1 哪些热力学原理支配着生物系统中适应性反应的出现？
• RQ2 信息增益与能量耗散之间的权衡如何塑造适应性动力学？
• RQ3 哪些最小化组件（反馈、存储、非平衡动力学）是适应性所必需且充分的？
• RQ4 基于信息热力学原理的通用模型能否再现实验中的神经适应性模式？
• RQ5 适应性在多大程度上独立于生物学细节，并在跨尺度上具有普适性？

主要发现

• 适应性仅在信息增益最大化且内部耗散最小化的狭窄最优区域内自然涌现。
• 系统随时间减少熵产生，表明适应过程中能量浪费逐步降低。
• 反馈机制的有效性在适应过程中增强，且与耗散减少相关。
• 负反馈与缓慢信息存储机制是适应性的必要且充分条件，且独立于生物学细节。
• 该模型成功再现了斑马鱼幼虫对重复视觉刺激的低维适应性动力学。
• 来自约2400个响应神经元的实验数据表明，响应振幅随重复刺激而衰减，与模型预测一致。