[论文解读] Rapid Evolution of the Photosystem II Electronic Structure during Water Splitting

Katherine M. Davis, Brendan Sullivan+8 more|arXiv (Cornell University)|Jun 29, 2015

Photosynthetic Processes and Mechanisms参考文献 73被引用 39

一句话总结

本研究利用时间分辨X射线发射光谱（TR-XES）揭示，光合作用II中的氧气释放通过Mn4Ca簇的快速电子重排实现，O−O键的形成先于最终的电子移除。数据表明，在O2形成之前，Mn的氧化态未超过MnIV，从而提出一种修正机制：S3态中MnIV=O的形成可促进高效的O−O偶联，并解决Kok循环中的动力学瓶颈。

ABSTRACT

Photosynthetic water oxidation is a fundamental process that sustains the biosphere. A Mn$_{4}$Ca cluster embedded in the photosystem II protein environment is responsible for the production of atmospheric oxygen. Here, time-resolved x-ray emission spectroscopy (XES) was used to observe the process of oxygen formation in real time. These experiments reveal that the oxygen evolution step, initiated by three sequential laser flashes, is accompanied by rapid (within 50 $\mu$s) changes to the Mn K$\beta$ XES spectrum. However, no oxidation of the Mn$_{4}$Ca core above the all Mn$^{ ext{IV}}$ state was detected to precede O-O bond formation. A new mechanism featuring Mn$^{ ext{IV}}$=O formation in the S$_{3}$ state is proposed to explain the spectroscopic results. This chemical formulation is consistent with the unique reactivity of the S$_{3}$ state and explains facilitation of the following S$_{3}$ to S$_{0}$ transition, resolving in part the kinetic limitations associated with O-O bond formation. In the proposed mechanism, O-O bond formation precedes transfer of the final (4$^{ ext{th}}$) electron from the Mn$_{4}$Ca cluster, in agreement with experiment.

研究动机与目标

• 解决光合作用水氧化过程中O−O键形成步骤长期存在的机理模糊性。
• 利用超快光谱技术确定在O2释放前瞬间Mn4Ca簇的电子态。
• 检验假设：在O−O键形成之前，Mn的氧化态超过MnIV（如MnV）是否已发生，此假设为许多计算模型所预测。
• 调和动力学数据中O2快速释放与S3至S0转变的热力学及电子约束之间的矛盾。
• 提出一种与实验TR-XES数据一致的机理，以解释生物水氧化的高效率。

提出的方法

• 采用多色X射线脉冲与色散检测的时间分辨X射线发射光谱（TR-XES），实现微秒级时间分辨率。
• 使用多脉冲X射线曝光（44 µs持续时间）并同步三道激光闪光，探测光合作用II中S3至S0转变过程。
• 采用von Hamos型微型XES光谱仪及非喷射式开放式气样输送系统，以在重复测量中保持样品完整性。
• 在第三道激光闪光后不同时间延迟（Δt）测量Mn Kβ XES谱，以实时追踪电子演化。
• 分析Kβ1,3与Kβ#峰位移及分裂情况，推断Mn4Ca簇的氧化态与自旋态。
• 将实验谱与理论模型对比，以排除MnV或氧基自由基中间体的存在。

实验结果

研究问题

• RQ1 在S3至S0转变过程中，O2释放前瞬间Mn4Ca簇的电子态为何？
• RQ2 在O−O键形成之前，Mn4Ca簇的氧化态是否已超过MnIV状态（如MnV或MnIV−O•）？
• RQ3 所观测到的电子演化如何与TyrZ•还原及O2释放的动力学相关联？
• RQ4 实验TR-XES数据能否与S3态中O−O键形成的动力学挑战相协调？
• RQ5 MnIV=O的形成在促进S3至S0转变及O−O键形成中起何作用？

主要发现

• 在O−O键形成之前，未检测到Mn4Ca簇氧化态超过MnIV，与广泛接受的MnV或氧基自由基中间体假说相矛盾。
• 在第三道激光闪光后50 µs内，Mn Kβ XES谱迅速变化，表明S3至S0转变过程中存在快速电子重排。
• 所观测到的谱学变化最合理地由S3态中MnIV=O物种的形成来解释，该物种可促进O−O键形成。
• O−O键形成发生在Mn4Ca簇最终电子转移之前，解决了O2快速释放的动力学悖论。
• 所提出的机理合理解释了S3态的独特反应活性，并阐明了光合作用II中水氧化的高效率。
• 数据排除了在O−O键形成之前存在MnV或MnIV−O•中间体的可能性，挑战了长期存在的计算模型。