[논문 리뷰] Ciliary flocking and emergent instabilities enable collective agility in a non-neuromuscular animal

Matthew S. Bull, Vivek N. Prakash외 1명|arXiv (Cornell University)|2021. 07. 06.

Micro and Nano Robotics참고 문헌 53인용 수 8

한 줄 요약

이 논문은 신경세포나 근육이 없는 비신경근육 생물인 *Trichoplax adhaerens*가 조직 수준의 능동-탄성 공진기에서 발생하는 탄성 불안정성에 의해 유도되는 섬모 군집 행동을 통해 민첩한 운동을 달성함을 보여준다. 섬모의 재정렬을 매개변수적으로 증폭된 공진기 모델에 매핑함으로써, 연구는 주기적이고 노이즈가 있는 외부 힘이 선형 속도를 가진 진행파를 생성하여 뉴런이나 근육 없이도 빠르고 민감한 반응을 가능하게 함을 밝혀냈다.

ABSTRACT

Effective organismal behavior responds appropriately to changes in the surrounding environment. Attaining this delicate balance of sensitivity and stability is a hallmark of the animal kingdom. By studying the locomotory behavior of a simple animal ( extit{Trichoplax adhaerens}) without muscles or neurons, here, we demonstrate how monociliated epithelial cells work collectively to give rise to an agile non-neuromuscular organism. Via direct visualization of large ciliary arrays, we report the discovery of sub-second ciliary reorientations under a rotational torque that is mediated by collective tissue mechanics and the adhesion of cilia to the underlying substrate. In a toy model, we show a mapping of this system onto an "active-elastic resonator". This framework explains how perturbations propagate information in this array as linear speed traveling waves in response to mechanical stimulus. Next, we explore the implications of parametric driving in this active-elastic resonator and show that such driving can excite mechanical 'spikes'. These spikes in collective mode amplitudes are consistent with a system driven by parametric amplification and a saturating nonlinearity. We conduct extensive numerical experiments to corroborate these findings within a polarized active-elastic sheet. These results indicate that periodic and stochastic forcing are valuable for increasing the sensitivity of collective ciliary flocking. We support these theoretical predictions via direct experimental observation of linear speed traveling waves which arise from the hybridization of spin and overdamped density waves. We map how these ciliary flocking dynamics result in agile motility via coupling between an amplified resonator and a tuning (Goldstone-like) mode of the system. This sets the stage for how activity and elasticity can self-organize into behavior which benefits the organism as a whole.

연구 동기 및 목표

• 신경세포나 근육이 없는 비신경근육 생물이 어떻게 뉴런이나 근육 없이 민첩하고 빠른 방향 전환을 달성하는가를 이해하는 것.
• 표피 조직에서 집단적 섬모 재정렬과 파동 전파의 물리적 메커니즘을 조사하는 것.
• 매개변수적 증폭과 비선형 탄성성이 섬모 역학에서 민감성과 안정성을 어떻게 가능하게 하는지 규명하는 것.
• 장파장, 감쇠된 진행파를 지지하는 능동-탄성 공진기로 조직을 모델링하는 것.
• 이 생물학적 역학이 몸체 내장 지능을 위한 저장소로서의 계산 잠재력을 어떻게 지닌다든가를 탐색하는 것.

제안 방법

• 기계적 토크 작용 하에서 1초 이내의 재정렬을 관찰하기 위한 고속 영상 촬영을 통한 섬모 배열의 직접 관찰.
• 섬모 역학을 능동-탄성 공진기로 매핑하는 단순 모델 개발 및 매개변수적 구동 적용.
• 파동 전파 및 불안정성 역학을 검증하기 위한 2차원 극성 능동-탄성 막의 수치 시뮬레이션.
• 주기적이고 확률적인 외부 힘의 영향 하에서 매개변수 공진을 분석하여 기계적 스파이크 증폭 현상을 설명.
• 情경 효과 없이 선형 속도 진행파를 설명하기 위한 하이브리드 스핀-과도감쇠 밀도파 프레임워크의 적용.
• 비선형 역학을 통한 정보 처리 잠재력 평가를 위해 저장소 계산 원리의 적용.

실험 결과

연구 질문

• RQ1 *Trichoplax adhaerens*의 섬모 배열이 뉴런 제어 없이 어떻게 1초 이내의 재정렬을 달성하는가?
• RQ2 관성 없고 과도감쇠된 섬모 시스템에서 선형 속도 진행파가 어떻게 전파되는가?
• RQ3 능동-탄성 공진기에서의 매개변수적 증폭이 기계적 자극에 대한 민감성을 어떻게 향상시키는가?
• RQ4 기원하는 불안정성과 비선형성이 비신경근육 시스템에서 민첩하고 안정된 행동을 어떻게 가능하게 하는가?
• RQ5 조직의 집단적 역학이 몸체 내장 시스템에서 계산을 위한 물리적 저장소로 해석될 수 있는가?

주요 결과

• 1초 이내의 섬모 재정렬은 집단적 조직 역학과 기질 부착에 의해 매개되며, 이는 빠른 방향 전환을 가능하게 한다.
• 이 시스템은 매개변수적 증폭을 통해 감쇠된 장파장 진행파를 지지하는 능동-탄성 공진기로 행동한다.
• 주기적이고 노이즈가 있는 매개변수적 구동은 포화 비선형성과 일치하는 집단 모드 진폭의 기계적 스파이크를 유도한다.
• 스핀과 과도감쇠 밀도파의 하이브리드화에서 선형 속도 진행파가 발생하여 관성 없이 정보 전파가 가능하다.
• 시스템은 증폭된 공진기와 결합하는 골드스톤-유사 모드를 보이며, 조직 수준에서 민감하고 빠른 반응을 가능하게 한다.
• 수치 시뮬레이션은 매개변수적 증폭이 강한 감쇠가 존재하는 상황에서도 파동 전파를 안정화하고 향상시킴을 확인한다.