[논문 리뷰] Mechanism of light energy transport in the avian retina

Lidia Zueva, Т. Б. Голубева외 4명|arXiv (Cornell University)|2017. 06. 11.

Photoreceptor and optogenetics research참고 문헌 42인용 수 8

한 줄 요약

이 논문은 조류 망막에서 빛 에너지 전달을 위한 새로운 메커니즘을 제안한다. 여기서 망막의 무두세포(Müller cells) 내 중간 필라멘트(IFs)가 내측 한계막에서 광자를 흡수하고, 이(exciton)를 원추형 수용체의 로돕신으로 전도하며, 이론적 효율이 80% 이상이다. 이는 IFs를 통해 빛을 측면 표면으로 전달함으로써 고해상도 일광 시력이 가능하게 하며, 전통적인 광학적 안내 방식을 우회함으로써 디스크의 역할에 대한 역설을 해결한다.

ABSTRACT

We studied intermediate filaments (IFs) in the retina of the Pied flycatcher (Ficedula hypoleuca) in the foveolar zone. Single IFs span Müller cells (MC) lengthwise; cylindrical bundles of IFs (IFBs) appear inside the cone inner segment (CIS) at the outer limiting membrane (OLM) level. IFBs adjoin the cone cytoplasmatic membrane, following lengthwise regularly spaced, forming a skeleton of the CIS, located above the OLM. IFBs follow along the cone outer segment (COS), with single IFs separating from the IFB, touching and entering in-between the light-sensitive disks of the cone membrane. We propose a mechanism of exciton transfer from the inner retinal surface to the visual pigments in the photoreceptor cells. This includes excitation transfer in donor-acceptor systems, from the IF donors to the rhodopsin acceptors, with theoretic efficiency over 80%. This explains high image contrast in fovea and foveola in daylight, while the classical mechanism that describes Müller cells as optical lightguides operates in night vision, with loss of resolution traded for sensitivity. Our theory receives strong confirmation in morphology and function of the cones and pigment cells. In daylight the lateral surface of the photosensor disks is blocked from the (scattered or oblique) light by the pigment cells. Thus the light energy can only get to the cone via intermediate filaments that absorb photons in the Müller cell endfeet and conduct excitons to the cone. Thus, the disks are consumed at their lateral surfaces, moving to the apex of the cone, with new disks produced below. An alternative hypothesis of direct light passing through the cone with its organelles and hitting the lowest disk contradicts morphological evidence, as thus all of the other disks would have no useful function in daylight vision.

연구 동기 및 목표

• 빛을 흡수하는 원추형 수용체의 디스크가 색소세포에 의해 측면 표면이 차단됨에도 불구하고 일광 조건에서 기능을 유지하는 이유를 설명하는 것.
• 밝은 빛 조건에서 조류의 중심부에서 고대비 영상이 가능하게 하는 메커니즘을 밝혀내는 것.
• 야간 시력에서 무두세포를 광학적 웨이브가이드로 보는 전통적 모델을 도전하고, 대신 엑시톤 기반 전달 시스템을 제안하는 것.
• 중간 필라멘트 군집(IFBs)과 단일 IFs의 형태학적 관찰을 기능적 광반응 이론과 통합하는 것.
• 빛 에너지가 원추형 세포의 올리거체로 직접 통과하는 대신, IFs를 통해 우선적으로 로돕신으로 전달됨을 입증하는 것.

제안 방법

• 피드 플라이캐처의 중심부 망막에서 중간 필라멘트(IFs)와 IF 군집(IFBs)의 영상 촬영 및 형태학적 분석.
• IFs를 기증자, 로돕신을 수용자로 하는 기증자-수용자 시스템에서의 엑시톤 이동을 모델링하고, 이론적 에너지 전달 효율 계산을 통해 분석.
• IFs 및 IFBs의 공간 배치를 원추형 수용체의 내부 및 외부 세그먼트와 비교하고, 외측 한계막(OLM)과의 정렬 상태를 분석.
• 기존의 광학적 웨이브가이드 모델과 비교하여 IF 기반 빛 전달의 기능적 의미 평가.
• 색소세포가 측면 빛을 차단함으로써 빛이 IFs를 통해 디스크 막으로 들어가야만 하는 상황을 평가.

실험 결과

연구 질문

• RQ1 원추형 수용체의 디스크 표면이 색소세포에 의해 차단됨에도 불구하고, 일광 조건에서 빛 에너지가 어떻게 로돕신으로 효율적으로 전달되는가?
• RQ2 조류 망막에서 전통적인 광학적 안내 방식과는 다름없는 비전통적 빛 전달 메커니즘을 뒷받침하는 구조적 특징은 무엇인가?
• RQ3 제안된 기증자-수용자 시스템에서 중간 필라멘트(IFs)에서 로돕신으로의 엑시톤 전달 이론적 효율은 얼마인가?
• RQ4 원추형 수용체의 디스크가 기울어진 빛이나 산산이 흩어지는 빛으로부터 측면 표면이 차단되어도 일광 조건에서 어떻게 기능을 유지하는가?
• RQ5 IF 기반 전달 메커니즘이 원추형 수용체 외부 세그먼트와 무두세포 세 cytoskeleton의 형태학적 조직과 어떻게 조화를 이룰 수 있는가?

주요 결과

• 무두세포의 중간 필라멘트 군집(IFBs)은 원추형 수용체의 외부 세그먼트를 따라 정렬되어 있으며, 외측 한계막(OLM)에서 원추형 수용체의 정점까지 연장되어 있다.
• 단일 IFs는 IFBs에서 분리되어 원추형 수용체 외부 세그먼트의 빛을 흡수하는 디스크 사이로 침투하며, 이로써 직접적으로 엑시톤을 로돕신으로 전달할 수 있도록 위치된다.
• 이론적 모델링 결과, IFs(기증자)에서 로돕신(수용자)으로의 엑시톤 전달 효율이 80%를 초과함을 확인하였다.
• 형태학적 증거에 따르면 디스크 막의 측면 표면은 색소세포에 의해 빛으로부터 차단되어 있어, 일광 조건에서는 IF 기반 전달이 유일한 가능 경로임을 확인하였다.
• 저조도 조건에서는 효과적이지만 고해상도 일광 시력을 설명하지 못하고, 관찰된 디스크 소비 패tern과도 부합하지 않는 전통적 무두세포의 광학적 웨이브가이드 모델은 타당성이 떨어진다.
• 제안된 메커니즘은 디스크가 원추형 수용체 기저부에서 정점으로 향해 방향성 있게 이동하는 것을 설명하며, 이는 디스크 재생과 일광 조건에서의 기능적 사용과 일치한다.