[논문 리뷰] Multivariate Information Theory Uncovers Synergistic Subsystems of the Human Cerebral Cortex

Thomas F. Varley, Maria Pope외 2명|arXiv (Cornell University)|2022. 06. 13.

Complex Systems and Time Series Analysis인용 수 7

한 줄 요약

이 논문은 인간 대뇌皮質에서 fMRI 데이터를 이용해 숨겨진 상호작용적 하위계를 밝혀내기 위해 다변량 정보이론, 특히 O-정보를 적용한다. 이는 기존의 이변량 기능적 연결망으로는 탐지되지 않는 고차원의 상호작용적 하위계를 드러내며, 뇌의 통합과 복잡성에 핵심적인 역할을 하는 '그림자 구조'를 규명한다.

ABSTRACT

One of the most well-established tools for modeling the brain as a complex system is the functional connectivity network, which examines the correlations between pairs of interacting brain regions. While powerful, the network model is limited by the restriction that only pairwise dependencies are visible and potentially higher-order structures are missed. In this work, we explore how multivariate information theory can reveal higher-order, synergistic dependencies in the human brain. Using the O-information, a measure of whether the structure of a system is redundancy- or synergy-dominated, we show that synergistic subsystems are widespread in the human brain. We provide a mathematical analysis of the O-information to locate it within a larger taxonomy of multivariate complexity measures. We also show the O-information is related to a previously established measure, the Tononi-Sporns-Edelman complexity, and can be understood as an expected difference in integration between system scales. Highly synergistic subsystems typically sit between canonical functional networks, and may serve to integrate those networks. We then use simulated annealing to find maximally synergistic subsystems, finding that such systems typically comprise $\approx$10 brain regions, also recruited from multiple canonical brain systems. Though ubiquitous, highly synergistic subsystems are invisible when considering pairwise functional connectivity, suggesting that higher-order dependencies form a kind of ``shadow structure" that has been unrecognized by established network-based analyses. We assert that higher-order interactions in the brain represent a vast and under-explored space that, made accessible with tools of multivariate information theory, may offer novel scientific insights.

연구 동기 및 목표

• 기존의 이변량 기능적 연결망으로는 탐지되지 않는 뇌의 고차원 상호작용을 식별하기 위해.
• O-정보를 측정 척도로 개발하고 적용하여 다변량 뇌 데이터에서 재dundancy-지배적 또는 상호작용-지배적 시스템을 구분하기 위해.
• 뇌의 통합과 복잡성의 맥락에서 상호작용적 하위계의 수학적 및 신경과학적 의미를 탐구하기 위해.
• 시뮬레이티드 어닐링을 활용해 최대 상호작용성을 갖는 하위계를 최적화하고, 그들의 구조적 및 기능적 특성을 평가하기 위해.
• 상호작용적 하위계가 뇌의 기능적 구조에서 널리 퍼져 있지만 이전에는 인식되지 않았던 '그림자 구조'임을 입증하기 위해.

제안 방법

• Human Connectome Project(HCP) 및 MICA 데이터셋의 fMRI 데이터에 다변량 정보이론을 적용하였으며, 200개 노드로 구성된皮질 분할을 사용하였다.
• 다변량 정보 측정과 이변량 정보 측정 간의 차이를 바탕으로, 시스템의 구조가 재dundancy인지 상호작용인지 지배하는지를 정량화하기 위해 O-정보를 계산하였다.
• O-정보의 해석을 위해 다변량 복잡성의 보다 광범위한 분류 체계 내에서 보완적인 복잡성 척도로 총상관도(TC)와 이중 총상관도(DTC)를 사용하였다.
• fMRI 시계열에 대해 전역 공변수 회귀 및 밴드패스 필터링(0.008–0.08 Hz)을 수행한 후, 피험자 및 런 간에 연결하여 단일 공분산/기능적 연결 행렬을 계산하였다.
• 온도에 따라 변화하는 수용 확률을 갖는 시뮬레이티드 어닐링을 사용하여, O-정보, TC 또는 DTC를 최대화하는 3–30개의 뇌 영역 조합을 탐색하였다.
• 각 최적화 실행을 무작위 노드 조합으로 초기화하고, 단계별로 1–3개의 노드를 순차적으로 교체하였으며, 전이 수용은 메트로폴리스 기준에 따라 결정되었다.

실험 결과

연구 질문

• RQ1 인간 대뇌피질에는 표준 이변량 기능적 연결망으로는 탐지되지 않는 광범위한 고차원 상호작용 하위계가 존재하는가?
• RQ2 O-정보는 토니오니-스포른스-에델만 복잡성과 같은 기존의 다변량 복잡성 측정치와 어떻게 관련이 있는가?
• RQ3 최대 상호작용성을 갖는 하위계의 일반적인 크기와 공간 분포는 어떠한가?
• RQ4 상호작용 하위계는 고유한 기능적 네트워크를 연결하거나 통합하는 경향이 있는가? 이는 통합 기능과 관련이 있는가?
• RQ5 시뮬레이티드 어닐링은 높은 상호작용성을 갖는 하위계를 효과적으로 식별할 수 있으며, 이러한 하위계는 어떤 구조적 특성을 보이는가?

주요 결과

• 상호작용 하위계는 인간 대뇌피질에 널리 퍼져 있으며, 주로 고유한 기능적 네트워크 간에 위치해 있어 통합 기능을 수행하는 데 기여할 가능성이 있다.
• 최대 상호작용성을 갖는 하위계는 일반적으로 약 10개의 뇌 영역으로 구성되며, 여러 고유한 뇌 시스템으로부터 유래한다.
• O-정보는 수학적으로 토니오니-스포른스-에델만 복잡성과 연결되었으며, 이는 시스템 척도 간의 통합 정도의 기대 차이로 해석될 수 있다.
• 높은 상호작용성을 갖는 하위계는 이변량 기능적 연결망에서는 탐지되지 않으며, 이는 고차원 의존성의 '그림자 구조'임을 시사한다.
• O-정보는 다변량 의존성에 민감하며 효과적으로 상호작용을 포착한다. HCP 및 MICA fMRI 데이터셋 간의 결과 유사도는 r = 0.851로 높게 유지된다.
• 시뮬레이티드 어닐링을 통해 높은 O-정보를 갖는 하위계가 성공적으로 식별되었으며, 이는 상호작용이 무작위로 분포하지 않고 특정 기능적 관련 구성에 집중되어 있음을 확인한다.