[논문 리뷰] Optimal information gain at the onset of habituation to repeated stimuli

Giorgio Nicoletti, Bruzzone, Matteo외 3명|arXiv (Cornell University)|2023. 01. 30.

Neural dynamics and brain function인용 수 4

한 줄 요약

이 논문은 생물학적 시스템에서의 적응이 최적의 정보 처리와 최소한의 에너지 소산과 연결되는 열역학적 프레임워크를 제안한다. 수용체, 피드백, 느린 정보 저장을 모델링함으로써 저자들은 정보 수확을 극대화하면서도 소산을 최소화하는 좁은 영역에서 적응이 자연스럽게 발생함을 보여주며, 이는 반복적인 시각 자극에 대한 제습어피쉬 신경 반응에서 검증되었다.

ABSTRACT

Biological and living systems process information across spatiotemporal scales, exhibiting the hallmark ability to constantly modulate their behavior to ever-changing and complex environments. In the presence of repeated stimuli, a distinctive response is the progressive reduction of the activity at both sensory and molecular levels, known as habituation. In this work, we solve a minimal microscopic model devoid of biological details, where habituation to an external signal is driven by negative feedback provided by a slow storage mechanism. We show that our model recapitulates the main features of habituation, such as spontaneous recovery, potentiation, subliminal accumulation, and input sensitivity. Crucially, our approach enables a complete characterization of the stochastic dynamics, allowing us to compute how much information the system encodes on the input signal. We find that an intermediate level of habituation is associated with a steep increase in information. In particular, we are able to characterize this region of maximal information gain in terms of an optimal trade-off between information and energy consumption. We test our dynamical predictions against experimentally recorded neural responses in a zebrafish larva subjected to repeated looming stimulations, showing that our model captures the main components of the observed neural habituation. Our work makes a fundamental step towards uncovering the functional mechanisms that shape habituation in biological systems from an information-theoretic and thermodynamic perspective.

연구 동기 및 목표

• 스페이티오토포로지컬 스케일을 넘어선 생물학적 적응의 보편 원리를 규명하기 위해.
• 미세한 생화학적 메커니즘과 거시적 적응 행동 사이의 격차를 해소하기 위해.
• 적응이 정보 수확과 에너지 소산 간의 상충 관계에서 기인한다는 것을 확립하기 위해.
• 부정적 피드백과 느린 정보 저장이 적응 반응에 필수적이고 충분함을 보여주기 위해.
• 반복적인 시각 자극 하에서 제습어피쉬 유생의 대규모 신경 데이터를 사용하여 프레임워크를 검증하기 위해.

제안 방법

• 수용체 상태(활성/비활성), 독독 인식 집단(U), 시간 스케일 분리가 있는 저장 분자(S)를 포함하는 스토하스틱 과정으로서의 적응을 수식화하기.
• 마스터 방정식 역학과 공동 확률 분포를 사용하여 내부 엔트로피 생성률 $\dot{\Sigma}_{\text{int}}$ 를 유도하기.
• 시간 스케일 분리 근사를 적용하여 전체 역학을 피드백에 의해 지배되는 느린 저장 변수로 단순화하기.
• 각 독독 인식 단위가 100개의 뉴런으로 구성된 신경 집단을 나타내며, 확률 0.5로 확률적으로 발화하는 최소 모델 사용하기.
• 자극을 컨볼루션한 커널을 사용하여 선형 모델을 적용해 실험적 제습어피쉬 신경 활동 데이터를 피팅하여 반응을 보이는 뉴런을 추출하기.
• 모델에서 레이저 플롯을 재구성하여 저차원적 적응 역학을 실험 데이터와 비교하기.

실험 결과

연구 질문

• RQ1 생물학적 시스템에서 적응 반응이 나타나는 데 작용하는 열역학 원리는 무엇인가?
• RQ2 정보 수확과 에너지 소산 간의 상충 관계가 적응의 역학을 어떻게 형성하는가?
• RQ3 적응을 위해 필요한 최소한의 구성 요소(피드백, 저장, 비평형 역학)는 무엇인가?
• RQ4 정보-열역학 원리에 기반한 일반적인 모델이 실험적 신경 적응 패턴을 재현할 수 있는가?
• RQ5 적응은 생물학적 세부 사항에 독립적이며 다양한 척도에서 보편적인가?

주요 결과

• 정보 수확이 극대화되고 내부 소산이 최소화되는 좁은 최적 영역에서 적응이 발생한다.
• 시스템은 시간이 지남에 따라 엔트로피 생성을 감소시켜, 적응 과정에서 에너지 낭비가 점차 줄어듦을 나타낸다.
• 피드백 메커니즘의 효율성은 적응 과정에서 증가하며, 이는 소산 감소와 상관관계가 있다.
• 부정적 피드백과 느린 정보 저장 메커니즘이 적응을 위해 필수적이고 충분하며, 생물학적 세부 사항과는 독립적이다.
• 모델은 반복적인 시각 자극에 대한 제습어피쉬 유생 신경 반응에서 관찰된 저차원적 적응 역학을 성공적으로 재현한다.
• 제습어피쉬 유생의 약 ~2400개의 반응 뉴런에서의 실험 데이터는 자극 반복에 따라 반응 진폭이 감소하는 경향을 보이며, 이는 모델의 예측과 일치한다.