[논문 리뷰] Thermodynamic constraints on the assembly and diversity of microbial ecosystems are different near to and far from equilibrium

Jacob Cook, Samraat Pawar외 1명|arXiv (Cornell University)|2021. 11. 16.

Evolution and Genetic Dynamics참고 문헌 60인용 수 14

한 줄 요약

이 연구는 자유에너지 가용성과 평형에 가까운 정도가 생태계 조립과 다양성에 미치는 영향을 조사하기 위해 열역학적으로 명시적인 미생물 공동체 모델을 개발한다. 이 모델은 완전히 가역적인 동역학을 포함하며, 높은 기질 유연성은 낙관 생성 속도를 증가시켜 다양성을 증가시키며, 평형에 가까운 반응은 저에너지 조건에서도 더 높은 다양성을 가능하게 한다. 이 과정에서 기존의 경쟁과 촉진 외에 새로운 열역학적 상호작용 유형인 상호영양공생과 오염이 도입된다.

ABSTRACT

Non-equilibrium thermodynamics has long been an area of substantial interest to ecologists because most fundamental biological processes, such as protein synthesis and respiration, are inherently energy-consuming. Microbial communities are a natural system to decipher this mechanistic basis because their interactions in the form of substrate consumption, metabolite production, and cross-feeding can be described explicitly in thermodynamic terms. Previous work has considered how thermodynamic constraints impact competition between pairs of species, but restrained from analysing how this manifests in complex dynamical systems. To address this gap, we develop a thermodynamic microbial community model with fully reversible reaction kinetics, which allows direct consideration of free-energy dissipation. This also allows species to interact via products rather than just substrates, increasing the dynamical complexity, and allowing a more nuanced classification of interaction types to emerge. Using this model, we find that community diversity increases with substrate lability, because greater free-energy availability allows for faster generation of niches. Thus, more niches are generated in the time frame of community establishment, leading to higher final species diversity. We also find that allowing species to make use of near-to-equilibrium reactions increases diversity in a low free-energy regime. In such a regime, two new thermodynamic interaction types that we identify here reach comparable strengths to the conventional (competition and facilitation) types, emphasising the key role that thermodynamics plays in community dynamics. Our results suggest that accounting for realistic thermodynamic constraints is vital for understanding the dynamics of real-world microbial communities.

연구 동기 및 목표

• 열역학적 제약이 미생물 공동체 조립과 다양성에 미치는 영향를 이해하기 위해.
• 자유에너지 가용성과 열역학적 평형에의 접근도가 공동체 역학을 어떻게 형성하는지 조사하기 위해.
• 기질이 아닌 대사 산물에 의해 매개되는 새로운 상호작용 유형을 식별하고 분류하기 위해.
• 세포 수준의 열역학과 생태계 규모의 공동체 역학 사이의 격차를 메우기 위해.
• 단백질 할당, 에너지 소산, 종 공존을 명시적으로 연결하는 기계적 모델을 개발하기 위해.

제안 방법

• 열역학적으로 명시적인 미생물 공동체 모델은 가역 반응 동역학을 포함한 맥아더 소비-자원 프레임워크를 확장한다.
• 기질 분해 반응은 질량 작용 법칙을 사용하여 모델링되며, 자유에너지 소산은 반응 quotient에서 직접 계산된다.
• 단백질 할당의 상충관계는 에너지 가용성과 반응 효율에 기반하여 리보솜과 대사 효소를 할당함으로써 통합된다.
• 종 간 상호작용은 대사산물 농도 변화와 성장률 변화로부터 유도된 열역학적 상호작용 행렬을 통해 정량화된다.
• 모델은 다양한 기질 자유에너지 수준과 반응 가역성 조건에서 공동체 조립을 시뮬레이션한다.
• 매개변수 스윕과 이전 모델과의 비교를 통해 정밀도를 검증하였으며, 포화 상수와 리보솜 비율에 대한 민감도 분석도 수행하였다.

실험 결과

연구 질문

• RQ1 기질의 유연성(자유에너지 가용성)은 낙관 생성 속도와 최종 공동체 다양성에 어떻게 영향을 미치는가?
• RQ2 저자유에너지 조건에서 평형에 가까운 반응은 다양성 증진에 어떤 역할을 하는가?
• RQ3 어떻게 열역학적 제약이 경쟁과 촉진 외의 새로운 상호작용 유형을 유도하는가?
• RQ4 산물 매개 상호작용(예: 상호영양공생, 오염)은 종 공존과 공동체 안정성에 얼마나 큰 영향을 미치는가?
• RQ5 단백질 할당과 에너지 소산의 상호작용은 성장률과 경쟁 결과에 어떻게 영향을 미치는가?

주요 결과

• 높은 기질 유연성은 빠른 대사 전환과 더 큰 에너지 가용성 덕분에 낙관 생성 속도를 증가시켜 최종 종 다양성을 크게 높인다.
• 저자유에너지 환경에서는 평형에 가까운 반응을 이용하는 종이 유사하거나 더 높은 성공률을 보이며, 공동체 다양성과 효율성을 향상시킨다.
• 저에너지 조건에서 두 가지 새로운 상호작용 유형—상호영양공생(서로 다른 종이 상호작용 산물을 공유함)과 오염(해로운 부산물 축적)이 나타나며, 이는 정량적으로도 의미가 있다.
• 상호영양공생은 중간 대사산물을 소비함으로써 열역학적 억제를 줄여 효율성이 낮은 종의 공존을 가능하게 한다.
• 오염 상호작용은 공통 기질이 없더라도 경쟁적 배제를 유도할 수 있으며, 이는 부산물이 생태학적으로 결정적인 역할을 할 수 있음을 보여준다.
• 기존 상호작용(경쟁, 촉진)의 강도는 여전히 우세하지만, 자유에너지 가용성이 감소함에 따라 산물 매개 상호작용의 중요성이 점차 증가한다.