[논문 리뷰] Rapid Evolution of the Photosystem II Electronic Structure during Water Splitting

Katherine M. Davis, Brendan Sullivan외 8명|arXiv (Cornell University)|2015. 06. 29.

Photosynthetic Processes and Mechanisms참고 문헌 73인용 수 39

한 줄 요약

이 연구는 시간해상 분辨 X선 방출 분광법(TR-XES)을 사용하여 Photosystem II에서 산소 발생이 Mn4Ca 클러스터 내의 빠른 전자 재구성에 의해 일어나며, O−O 결합 형성이 최종 전자 제거 이전에 발생함을 밝혀냈다. 데이터는 O2 생성 이전에 MnIV를 초월한 산화 상태가 관찰되지 않음을 보여주어, S3 상태에서 MnIV=O 형성이 효율적인 O−O 결합을 가능하게 하고 Kok 사이클의 동적 제약을 해결하는 수정된 메커니즘을 제안한다.

ABSTRACT

Photosynthetic water oxidation is a fundamental process that sustains the biosphere. A Mn$_{4}$Ca cluster embedded in the photosystem II protein environment is responsible for the production of atmospheric oxygen. Here, time-resolved x-ray emission spectroscopy (XES) was used to observe the process of oxygen formation in real time. These experiments reveal that the oxygen evolution step, initiated by three sequential laser flashes, is accompanied by rapid (within 50 $\mu$s) changes to the Mn K$\beta$ XES spectrum. However, no oxidation of the Mn$_{4}$Ca core above the all Mn$^{ ext{IV}}$ state was detected to precede O-O bond formation. A new mechanism featuring Mn$^{ ext{IV}}$=O formation in the S$_{3}$ state is proposed to explain the spectroscopic results. This chemical formulation is consistent with the unique reactivity of the S$_{3}$ state and explains facilitation of the following S$_{3}$ to S$_{0}$ transition, resolving in part the kinetic limitations associated with O-O bond formation. In the proposed mechanism, O-O bond formation precedes transfer of the final (4$^{ ext{th}}$) electron from the Mn$_{4}$Ca cluster, in agreement with experiment.

연구 동기 및 목표

• 광합성 수소 산화 과정에서 O−O 결합 형성 단계의 장기적인 기계적 모순을 해결하기 위해.
• 초고속 분광법을 사용하여 O2 방출 직전의 Mn4Ca 클러스터의 전자 상태를 규명하기 위해.
• 많은 계산 모델이 예측한 것처럼 O−O 결합 형성 이전에 MnIV를 초월한 산화(예: MnV)가 발생하는지 검증하기 위해.
• 빠른 O2 방출을 보이는 동역학 데이터를 S3에서 S0 전환의 열역학적 및 전자적 제약과 조율하기 위해.
• 실험적 TR-XES 데이터와 일치하는 메커니즘을 개발하여 생물학적 수소 산화의 높은 효율성을 설명하기 위해.

제안 방법

• 다중파장 X선 펄스를 사용한 분산 검출 기반의 시간해상 분별 X선 방출 분광법(TR-XES)을 적용하여 마이크로초 해상도를 확보하였다.
• 세 번째 레이저 펄스와 동기화된 다중 빛줄기 X선 노출(44 µs 지속)을 사용하여 Photosystem II의 S3에서 S0 전환을 탐색하였다.
• von Hamos 방식의 미니XES 분광계와 제트 없는 오픈 에어 샘플 공급 방식을 도입하여 반복 측정 중 샘플의 무결성을 유지하였다.
• 세 번째 레이저 펄스 후 다양한 지연 시간(Δt)에서 Mn Kβ XES 스펙트럼을 측정하여 실시간으로 전자 구조의 변화를 추적하였다.
• Kβ1,3 및 Kβ# 피크의 위치와 분리도를 분석하여 Mn4Ca 클러스터의 산화 상태와 스핀 상태를 유추하였다.
• 실험 스펙트럼을 이론 모델과 비교하여 MnV 또는 옥실 라디칼 중간체의 존재를 배제하였다.

실험 결과

연구 질문

• RQ1 S3에서 S0 전환 과정 중 O2 방출 직전의 Mn4Ca 클러스터의 전자 상태는 무엇인가?
• RQ2 O−O 결합 형성 이전에 Mn4Ca 클러스터의 산화 상태가 MnIV를 초월하여 MnV 또는 MnIV−O•로 일어나는가?
• RQ3 관측된 전자 구조 변화는 TyrZ•의 재환원과 O2 방출의 동역학과 어떻게 관련되는가?
• RQ4 실험적 TR-XES 데이터는 S3 상태에서 O−O 결합 형성의 동적 과제와 어떻게 조율될 수 있는가?
• RQ5 MnIV=O 형성이 S3에서 S0 전환과 O−O 결합 형성 촉진에 어떤 역할을 하는가?

주요 결과

• O−O 결합 형성 이전에 Mn4Ca 클러스터의 산화 상태가 MnIV를 초월하지는 않았으며, 이는 널리 퍼진 MnV 또는 옥실 라디칼 중간체 가설과 정면으로 배치된다.
• 세 번째 레이저 펄스 이후 50 µs 이내에 Mn Kβ XES 스펙트럼이 급격히 변화하여 S3에서 S0 전환 과정 중 빠른 전자 재구성이 일어남을 시사한다.
• 관측된 스펙트럼 변화는 S3 상태에서 MnIV=O 종의 형성이 가장 잘 설명되며, 이는 O−O 결합 형성 촉진에 기여한다.
• O−O 결합 형성이 최종 전자 이동 이전에 발생함을 보여주어, 빠른 O2 방출의 동적 역설을 해결한다.
• 제안된 메커니즘은 S3 상태의 고유한 반응성과 Photosystem II에서의 수소 산화의 높은 효율성을 설명한다.
• 데이터는 O−O 결합 형성 이전에 MnV 또는 MnIV−O• 중간체의 존재를 배제하여 오랫동안 지속된 계산 모델에 도전한다.