[논문 리뷰] The specificity and robustness of long-distance connections in weighted, interareal connectomes

Richard F. Betzel, Danielle S. Bassett|arXiv (Cornell University)|2017. 11. 10.

Functional Brain Connectivity Studies참고 문헌 101인용 수 249

한 줄 요약

이 연구는 장거리 뇌 연결이 효율적 소통을 위해 주로 위상적 거리를 줄인다는 일반적인 가설에 도전한다. 대신 이들은 고유하고 중복되지 않는 입력과 출력을 제공함으로써 기능적 다양성을 향상시킨다고 제안한다. 다섯 개의 가중치가 부여된 뇌구조망 데이터셋을 사용하여 저자들은 장거리 연결이 매우 특정적이며 비랜덤으로 군집되어 있으며, 뇌의 신경 동역학에서 기능적 다양성을 유지하는 데 필수적이라고 밝혔다. 이는 단순한 라우팅 효율성 이상의 역할을 하여 복잡한 뇌 기능을 뒷받침한다는 것을 보여준다.

ABSTRACT

Brain areas' functional repertoires are shaped by their incoming and outgoing structural connections. In empirically measured networks, most connections are short, reflecting spatial and energetic constraints. Nonetheless, a small number of connections span long distances, consistent with the notion that the functionality of these connections must outweigh their cost. While the precise function of these long-distance connections is not known, the leading hypothesis is that they act to reduce the topological distance between brain areas and facilitate efficient interareal communication. However, this hypothesis implies a non-specificity of long-distance connections that we contend is unlikely. Instead, we propose that long-distance connections serve to diversify brain areas' inputs and outputs, thereby promoting complex dynamics. Through analysis of five interareal network datasets, we show that long-distance connections play only minor roles in reducing average interareal topological distance. In contrast, areas' long-distance and short-range neighbors exhibit marked differences in their connectivity profiles, suggesting that long-distance connections enhance dissimilarity between regional inputs and outputs. Next, we show that -- in isolation -- areas' long-distance connectivity profiles exhibit non-random levels of similarity, suggesting that the communication pathways formed by long connections exhibit redundancies that may serve to promote robustness. Finally, we use a linearization of Wilson-Cowan dynamics to simulate the covariance structure of neural activity and show that in the absence of long-distance connections, a common measure of functional diversity decreases. Collectively, our findings suggest that long-distance connections are necessary for supporting diverse and complex brain dynamics.

연구 동기 및 목표

• 장거리 연결이 효율적 소통을 위해 위상적 거리를 줄인다는 지배적인 가설에 도전하기 위해.
• 장거리 연결이 뇌 동역학을 형성하는 데 더 구체적이고 비랜덤한 역할을 하는지 조사하기 위해.
• 장거리 연결이 지역적 입력-출력 다양성과 네트워크 내성에 미치는 기능적 영향을 평가하기 위해.
• 장거리 연결 패턴이 종 간에 보존되어 있으며 비랜덤으로 조직되어 있는지 확인하기 위해.
• 동역학 시뮬레이션을 사용하여 장거리 연결이 복잡하고 다양한 신경 동역학을 뒷받침하는 역할을 하는지 평가하기 위해.

제안 방법

• 마우스, 도라마, 매크락, 인간(고해상도 및 저해상도)으로부터의 다섯 개의 가중치가 부여된 뇌구조망 데이터셋을 분석하여 공간-구조적 아키텍처를 평가하기 위해.
• 연결 강도와 유클리드 거리 간의 피어슨 상관관계를 계산하여 거리 의존적 강도 감쇠를 정량화하기 위해.
• 연결 프로파일 간 코사인 유사도를 사용하여 연결 패턴에 기반한 뇌 영역 간 기능적 유사도를 평가하기 위해.
• 연결 길이 기준 상위 5%, 10%, 20%, 25%를 장거리 연결로 레이블링하고, 거리 밴에 걸쳐 분포를 분석하기 위해.
• 장거리 연결 프로파일의 비랜덤 조직을 평가하기 위해 커뮤니티 탐지(Louvain 알고리즘)를 적용하기 위해.
• 선형화된 윌슨-코언 모델을 사용하여 장거리 연결 유무에 따라 기능적 다양성을 평가하기 위해 신경 활동을 시뮬레이션하기 위해.

실험 결과

연구 질문

• RQ1 장거리 연결은 일반적으로 가정하는 바와 같이 가중치가 부여된 뇌 네트워크에서 위상적 거리를 주로 줄이는가?
• RQ2 장거리 연결은 기능적으로 특정적이거나, 비특정적인 라우팅 역할을 하는가?
• RQ3 장거리 연결 프로파일은 비랜덤 군집을 보이며, 기능적 중복성 또는 내성성을 시사하는가?
• RQ4 장거리 연결은 뇌 영역의 기능적 프로파일 다양성에 어떻게 영향을 미치는가?
• RQ5 장거리 연결과 단거리 연결을 제거했을 때 신경 동역학에서 기능적 다양성에 미치는 영향은 어떠한가?

주요 결과

• 장거리 연결은 가중치가 부여된 뇌구조망에서 평균 위상적 거리 감소에 거의 기여하지 않으며, 최단 가중치 경로는 주로 단거리 연결에 의해 지배된다.
• 장거리 이웃 영역의 연결 프로파일 유사도는 단거리 이웃 영역보다 유의미하게 낮으며, 이는 기능적 특정성과 입력/출력 다양화를 시사한다.
• 장거리 연결 프로파일은 종 간에 비랜덤 군집을 형성하며, 장거리 소통 경로의 중복성과 내성성을 시사한다.
• 장거리 연결을 제거하면 신경 활동 시뮬레이션에서 공분산 구조를 측정한 기능적 다양성이 유의미하게 감소한다.
• 반대로, 단거리 연결을 제거하면 기능적 다양성이 증가하므로, 장거리 연결이 복잡하고 다양한 동역학을 유지하는 데 유일하게 기여한다는 것을 시사한다.
• 이 연구의 결과는 장거리 연결이 단순한 위상적 단축이 아니라, 입력/출력 다양화를 통해 더 복잡하고 다양한 뇌 동역학을 가능하게 하는 데 필수적이라는 모델을 지지한다.