[論文レビュー] Decentralized physiology and the molecular basis of social life in eusocial insects

Daniel Friedman, Brian R. Johnson+1 more|arXiv (Cornell University)|Jan 1, 2019

Insect and Arachnid Ecology and Behavior参考文献 140被引用数 1

ひとこと要約

本論文は、巣仲間同士の分子的・行動的相互作用を通じて、真社会性昆虫の巣が統合的単位として機能する仕組みを理解するための分散型生理学的枠組みを提唱する。実証的に、栄養ホルモン、神経伝達物質、フェロモンなどの保存的シグナル伝達経路が、階級分化や集団的採餌といった顕在的特性の調節に巣全体で再利用されることを示し、社会的複雑性が個体間の分子的イノベーションと生理的統合によってどのように進化するかを明らかにする。

ABSTRACT

The traditional focus of physiological and functional genomic research is on molecular processes that play out within a single body. In contrast, when social interactions occur, molecular and behavioral responses in interacting individuals can lead to physiological processes that are distributed across multiple individuals. In eusocial insect colonies, such multi-body processes are tightly integrated, involving social communication mechanisms that regulate the physiology of colony members. As a result, conserved physiological mechanisms, for example related to pheromone detection and neural signaling pathways, are deployed in novel contexts and regulate emergent colony traits during the evolutionary origin and elaboration of social complexity. Here we review conceptual frameworks for organismal and colony physiology, and highlight functional genomic, physiological, and behavioral research exploring how colony-level traits arise from physical and chemical interactions among nestmates. We highlight mechanistic work exploring how colony traits arise from physical and chemical interactions among physiologically-specialized nestmates of various developmental stages. We consider similarities and differences between organismal and colony physiology, and make specific predictions based on a decentralized perspective on the function and evolution of colony traits. Integrated models of colony physiological function will be useful to address fundamental questions related to the evolution and ecology of collective behavior in natural systems.

研究の動機と目的

• 個体生理学に類似した巣単位の生理学的枠組みを構築すること。
• ホルモンシグナル伝達や遺伝子発現といった分子的メカニズムが社会的文脈でどのように再利用されるかを調査すること。
• 特化した巣仲間間での物理的および化学的相互作用が、巣単位の機能をどのように調整するかを検討すること。
• 真社会性昆虫における社会的複雑性の出現を裏付ける進化的・ゲノム的変化を同定すること。
• 機能ゲノム学、生理学、行動学を統合して、昆虫社会における集団的調節をモデル化すること。

提案手法

• 巣単位のプロセスを多細胞生物の生理学に類似させる分散型生理学モデルを採用する。
• 真社会性種における遺伝子発現、ホルモンシグナル伝達、神経経路に関する機能ゲノムデータをレビューする。
• アリ、ハチ、シロアリの社会的調節において共通する分子的プレーヤー（例：バイオジェニックアミン、ヤングホルモン、コラゾニン）を分析する。
• フェロモン、トロファルラキス、小分子RNAを介した個体間コミュニケーションを、生理的統合のメカニズムとして検討する。
• 比較ゲノム学を用いて、社会進化に関連する遺伝子ファミリーの拡大（例：臭覚受容体）を評価する。
• システムレベルのモデルを適用し、個体の行動と分子的応答がどのように巣単位の結果に統合されるかを理解する。

実験結果

リサーチクエスチョン

• RQ1 保存的分子的経路は、真社会性昆虫の巣単位の特性の調節にどのように寄与するか？
• RQ2 巣仲間同士の物理的および化学的相互作用は、巣全体における生理的統合をどのように媒介するか？
• RQ3 遺伝子発現およびタンパク質コード配列の変化は、階級分化および職務特化にどのように関与するか？
• RQ4 特に感覚およびシグナル伝達経路において、社会性昆虫における遺伝子ファミリーの拡大が進化的にどのような意義を持つのか？
• RQ5 巣単位における分散型調節は、単体生物の生理的調節とどのように類似または相違するか？

主な発見

• 巣構造や集団的採餌といった巣単位の特性は、生理的に特化した巣仲間同士の分散型分子的・行動的相互作用から生じる。
• ヤングホルモン、バイオジェニックアミン、フェロモンなどの保存的シグナル分子が、巣全体で再利用され、社会的生理学および職務割り当ての調節に寄与する。
• 臭覚受容体および感覚経路における遺伝子ファミリーの拡大は、系統特異的な社会的複雑性および生態的適応と相関する。
• トランスクリプトームおよびエピジェネティックな変化（例：DNAメチル化）は、階級特化および年齢に伴う生理的シフトを伴う。
• 物理的相互作用（例：振動、触覚信号）および化学的シグナル伝達（例：フェロモン、栄養物質の移動）は、巣メンバー間での生理的統合の主要メカニズムとして機能する。
• 機能ゲノム学により、シグナル伝達経路における分子的進化が、真社会性昆虫における社会的複雑性の進化的な洗練を裏付けることが明らかになった。