[論文レビュー] Habit learning supported by efficiently controlled network dynamics in naive macaque monkeys

Karol P. Szymula, Fabio Pasqualetti+3 more|arXiv (Cornell University)|Jun 25, 2020

Neural dynamics and brain function参考文献 95被引用数 5

ひとこと要約

本研究は、未熟練なマカクザルの分散脳回路が、エネルギー効率の良い状態遷移を通じて習得行動を支える仕組みを説明するためのネットワーク制御理論フレームワークを提案する。自由スキャンタスク中に尾状核、前頭前野および前頭眼動作野からの多ユニット記録を分析した結果、類似したおよび複雑な後方眼動作パターン間の遷移には低い制御エネルギーが必要であり、有効結合の仮想的損傷に対してもこれらのエネルギー-行動関係が頑健であることが示された。これは、習得行動形成における神経動態と行動的効率との間の原理的関連を示している。

ABSTRACT

Primates display a marked ability to learn habits in uncertain and dynamic environments. The associated perceptions and actions of such habits engage distributed neural circuits. Yet, precisely how such circuits support the computations necessary for habit learning remain far from understood. Here we construct a formal theory of network energetics to account for how changes in brain state produce changes in sequential behavior. We exercise the theory in the context of multi-unit recordings spanning the caudate nucleus, prefrontal cortex, and frontal eyefields of female macaque monkeys engaged in 60-180 sessions of a free scan task that induces motor habits. The theory relies on the determination of effective connectivity between recording channels, and on the stipulation that a brain state is taken to be the trial-specific firing rate across those channels. The theory then predicts how much energy will be required to transition from one state into another, given the constraint that activity can spread solely through effective connections. Consistent with the theory's predictions, we observed smaller energy requirements for transitions between more similar and more complex trial saccade patterns, and for sessions characterized by less entropic selection of saccade patterns. Using a virtual lesioning approach, we demonstrate the resilience of the observed relationships between minimum control energy and behavior to significant disruptions in the inferred effective connectivity. Our theoretically principled approach to the study of habit learning paves the way for future efforts examining how behavior arises from changing patterns of activity in distributed neural circuitry.

研究の動機と目的

• 動的環境下における霊長類の分散神経回路が、どのように習慣形成を支えているかを理解すること。
• ネットワーク制御理論を用いて、脳状態遷移と行動的効率との関係を形式化すること。
• 低エネルギーの遷移が、認知的負荷が低く、安定した行動パターンに対応しているかどうかを検証すること。
• 仮想的損傷による有効結合の破壊に対して、エネルギー-行動関係がどの程度頑健であるかを評価すること。
• 神経動態と順序行動の間の理論的根拠に基づいたモデルを確立すること。

提案手法

• 本研究では、尾状核、前頭前野および前頭眼動作野における記録部位における試行固有の放電率ベクトルを脳状態としてモデル化する。
• 神経記録から有効結合を推定し、ネットワークの動的経路を定義する。
• 制御エネルギーは、有効接続を通じてのみ伝播可能な制約のもとで、状態間遷移に必要な最小エネルギーとして計算する。
• エネルギー-行動相関は、後方眼動作パターン間の遷移における制御エネルギーと、エントロピーおよびパターン類似度などの行動指標とを比較することで評価する。
• 仮想的損傷は、有効結合行列からエッジを段階的に除去することで適用され、エネルギー-行動相関の頑健性をテストする。
• 損傷効果の統計的有意性は、ランダムなエッジ除去のノードモデルを用いて評価され、p値は片側検定により算出される。

実験結果

リサーチクエスチョン

• RQ1 習慣形成における後方眼動作パターンの類似性および複雑さと、脳状態遷移に要するエネルギーの関係は何か？
• RQ2 低エネルギーの遷移は、行動エントロピーの低減およびパターン安定性の向上と関連しているか？
• RQ3 有効結合の破壊に対して、エネルギー-行動相関はどの程度頑健か？
• RQ4 ネットワーク制御理論は、習慣形成における効率的で安定した行動連鎖の出現を説明できるか？
• RQ5 類似したおよび複雑なパターンに対して低制御エネルギーが予測されるという理論的予測は、未熟練マカクザルの複数の行動セッションにわたって成立するか？

主な発見

• 類似したおよび複雑な後方眼動作パターン間の遷移には、有意に低い制御エネルギーが要され、神経的効率の向上を示している。
• 後方眼動作パターンの選択がエントロピーが低い（すなわち、より安定で予測可能）セッションでは、低エネルギーの制御が必要とされた。
• 観察された制御エネルギーと行動安定性の相関関係は、有効結合の仮想的損傷に対しても頑健であり、ノードモデルではわずか14.5％のエッジで有意な破壊が観察された。
• 頑健性テストにより、エネルギー-行動相関を完全に破壊するまでに最大95％のエッジを損傷してもよいことが判明し、高い頑健性が示された。
• 体系的な破壊後もエネルギー-行動関係は有意に残存したため、神経動態と行動的効率との間に安定した、内在的な関連があると示唆された。
• 本研究は、ネットワーク制御理論が、分散脳回路が習慣形成をどのように支えているかを説明する原理的で予測可能なフレームワークを提供することを示した。