[論文レビュー] Mechanism of light energy transport in the avian retina

Lidia Zueva, Т. Б. Голубева+4 more|arXiv (Cornell University)|Jun 11, 2017

Photoreceptor and optogenetics research参考文献 42被引用数 8

ひとこと要約

本稿は、アヒルの網膜における光エネルギー輸送のための新規メカニズムを提案する。ミュラー細胞内の中間フィラメント（IFs）が内 limiting membrane で光子を吸収し、理論的効率80%を超える効果で励起子をコーン光受容細胞のロドプシンへ伝導する。これは、光をIFsを介してディスク膜の側面に導き、古典的光学ガイドとは異なる経路をとることで、明るい光条件下でも高解像度の日間視力を実現する仕組みを説明する。

ABSTRACT

We studied intermediate filaments (IFs) in the retina of the Pied flycatcher (Ficedula hypoleuca) in the foveolar zone. Single IFs span Müller cells (MC) lengthwise; cylindrical bundles of IFs (IFBs) appear inside the cone inner segment (CIS) at the outer limiting membrane (OLM) level. IFBs adjoin the cone cytoplasmatic membrane, following lengthwise regularly spaced, forming a skeleton of the CIS, located above the OLM. IFBs follow along the cone outer segment (COS), with single IFs separating from the IFB, touching and entering in-between the light-sensitive disks of the cone membrane. We propose a mechanism of exciton transfer from the inner retinal surface to the visual pigments in the photoreceptor cells. This includes excitation transfer in donor-acceptor systems, from the IF donors to the rhodopsin acceptors, with theoretic efficiency over 80%. This explains high image contrast in fovea and foveola in daylight, while the classical mechanism that describes Müller cells as optical lightguides operates in night vision, with loss of resolution traded for sensitivity. Our theory receives strong confirmation in morphology and function of the cones and pigment cells. In daylight the lateral surface of the photosensor disks is blocked from the (scattered or oblique) light by the pigment cells. Thus the light energy can only get to the cone via intermediate filaments that absorb photons in the Müller cell endfeet and conduct excitons to the cone. Thus, the disks are consumed at their lateral surfaces, moving to the apex of the cone, with new disks produced below. An alternative hypothesis of direct light passing through the cone with its organelles and hitting the lowest disk contradicts morphological evidence, as thus all of the other disks would have no useful function in daylight vision.

研究の動機と目的

• 色素細胞による側面遮断にもかかわらず、光受容細胞のディスクが明るい光条件下でも機能し続ける理由のパラドックスを解明すること。
• 明るい光条件下におけるアヒルの黄斑部で高コントラスト画像が得られるメカニズムを説明すること。
• 夜間視覚におけるミュラー細胞の古典的光学波ガイドモデルに反論し、代わりに励起子ベースの輸送系を提唱すること。
• 中間フィラメントバンド（IFBs）および単一IFsの形態的観察を、機能的光受容体伝達理論と統合すること。
• 光エネルギーが直接コーンオルガネリドを通過するのではなく、IFsを介してロドプシンへ優先的に導かれるという証明。

提案手法

• ピード・フライキャッチャー網膜の黄斑部における中間フィラメント（IFs）およびIFバンド（IFBs）の撮影と形態的分析。
• IFsをドナー、ロドプシンをアクセプターとするドナー・アクセプター系における励起子移動のモデル化。理論的エネルギー移動効率の計算を用いる。
• IFsおよびIFBsの空間的配置をコーン細胞の内側・外側セグメントおよび外側制限膜（OLM）と比較して分析。
• 古典的光学波ガイドモデルと比較することで、IF媒介光輸送の機能的意義を評価。
• 色素細胞が側面光を遮断することで、光がIFsを介してディスク膜へ入るよう強制されることの役割を評価。

実験結果

リサーチクエスチョン

• RQ1 色素細胞による側面遮断があるにもかかわらず、明るい光条件下でどのように光エネルギーがコーン光受容細胞のロドプシンへ効率的に輸送されるのか。
• RQ2 アヒル網膜に見られる、ミュラー細胞の光学波ガイドとは異なる非古典的光輸送メカニズムを支える構造的特徴は何か。
• RQ3 提案されたドナー・アクセプター系において、中間フィラメント（IFs）からロドプシンへの励起子移動の理論的効率はどの程度か。
• RQ4 ディスクの側面が遮光細胞によって遮断されているにもかかわらず、なぜ光受容細胞のディスクが明るい光条件下でも機能し続けるのか。
• RQ5 IF媒介輸送メカニズムは、コーン外側セグメントおよびミュラー細胞の細胞骨格の形態的組織とどのように調和するのか。

主な発見

• ミュラー細胞内の中間フィラメントバンド（IFBs）はコーン外側セグメントに沿って整列しており、外側制限膜（OLM）からコーンの先端まで延びている。
• 単一IFsはIFBsから分離し、コーン外側セグメントの光感受性ディスクの間を貫通し、直接ロドプシンへ励起子を移動させる位置に配置されている。
• 理論的モデリングにより、IFs（ドナー）からロドプシン（アクセプター）への励起子移動効率が80%を超えることが示された。
• 形態的証拠により、ディスク膜の側面が色素細胞によって遮断されていることが確認され、明るい光条件下ではIF媒介輸送が唯一の有効な経路であることが示された。
• 古典的モデルであるミュラー細胞の光学波ガイド機能は、低照度条件下では有効であるが、高解像度の日間視覚を説明できず、観察されたディスク消費パターンとも両立しない。
• 提案されたメカニズムは、ディスクがコーンの基部から先端へと方向的に移動する現象を説明でき、日中のディスクの再生と機能的利用と整合的である。