[論文レビュー] Optimal information gain at the onset of habituation to repeated stimuli

Giorgio Nicoletti, Bruzzone, Matteo+3 more|arXiv (Cornell University)|Jan 30, 2023

Neural dynamics and brain function被引用数 4

ひとこと要約

本論文は、生物学的システムにおける適応と最適な情報処理および最小限のエネルギー散逸の間の熱力学的枠組みを提案する。受容体、フィードバック、および遅い情報記憶をモデル化することで、著者らは、情報獲得を最大化し散逸を最小化する狭い領域において、適応が自然に生じることを示した。この予測は、繰り返しの視覚刺激に対するゼブラフィッシュの神経応答において検証された。

ABSTRACT

Biological and living systems process information across spatiotemporal scales, exhibiting the hallmark ability to constantly modulate their behavior to ever-changing and complex environments. In the presence of repeated stimuli, a distinctive response is the progressive reduction of the activity at both sensory and molecular levels, known as habituation. In this work, we solve a minimal microscopic model devoid of biological details, where habituation to an external signal is driven by negative feedback provided by a slow storage mechanism. We show that our model recapitulates the main features of habituation, such as spontaneous recovery, potentiation, subliminal accumulation, and input sensitivity. Crucially, our approach enables a complete characterization of the stochastic dynamics, allowing us to compute how much information the system encodes on the input signal. We find that an intermediate level of habituation is associated with a steep increase in information. In particular, we are able to characterize this region of maximal information gain in terms of an optimal trade-off between information and energy consumption. We test our dynamical predictions against experimentally recorded neural responses in a zebrafish larva subjected to repeated looming stimulations, showing that our model captures the main components of the observed neural habituation. Our work makes a fundamental step towards uncovering the functional mechanisms that shape habituation in biological systems from an information-theoretic and thermodynamic perspective.

研究の動機と目的

• スケールを越えた生物学的適応の普遍的原則を特定すること。
• 微視的生化学的メカニズムと巨視的適応行動の間のギャップを解消すること。
• 適応が情報獲得とエネルギー散逸のトレードオフから生じることを確立すること。
• 負のフィードバックと遅い情報記憶が、適応反応に必要かつ十分であることを示すこと。
• 繰り返しの視覚刺激下でのゼブラフィッシュ larvae の大規模神経データを用いて、フレームワークを検証すること。

提案手法

• 受容体状態（活性／非活性）、読み出し集団（U）、および時間スケールの分離を持つ記憶分子（S）を用いた確率過程としての適応を形式化する。
• マスター方程式のダイナミクスと連合確率分布を用いて、内部エントロピー生成率 $\dot{\Sigma}_{\text{int}}$ を導出する。
• 時間スケールの分離近似を適用し、全ダイナミクスをフィードバックによって制御される遅い記憶変数に簡略化する。
• 各読み出しユニットが100個の神経細胞からなり、確率0.5で確率的に発火する最小限のモデルを用いる。
• 刺激を畳み込みカーネルで処理した線形モデルを用いて、実験的ゼブラフィッシュ神経活動データにフィットさせ、応答を示す神経細胞を抽出する。
• モデルからラスタープロットを再構築し、低次元の適応ダイナミクスを実験データと比較する。

実験結果

リサーチクエスチョン

• RQ1 生物学的システムにおける適応的反応の出現を支配する熱力学的原則は何か？
• RQ2 情報獲得とエネルギー散逸のトレードオフが、適応のダイナミクスにどのように影響を与えるか？
• RQ3 必要な最小限の構成要素（フィードバック、記憶、非平衡ダイナミクス）は何か？
• RQ4 情報熱力学的原則に基づく一般化されたモデルが、実験的神経適応パターンを再現できるか？
• RQ5 適応は生物学的詳細に依存せず、スケールを越えて普遍的か、どの程度普遍的か？

主な発見

• 適応は、情報獲得を最大化し内部散逸を最小化する狭い最適領域で自然に生じる。
• システムは時間経過とともにエントロピー生成を減少させ、適応中にエネルギーの無駄遣いが段階的に減少していることを示している。
• フィードバック機構の有効性は適応の過程で向上し、散逸の低下と相関している。
• 負のフィードバックと遅い情報記憶機構は、生物学的詳細に依存せず、適応に必要かつ十分である。
• モデルは、繰り返しの視覚刺激に対するゼブラフィッシュ larval 神経応答で観察された低次元の適応ダイナミクスを成功裏に再現した。
• ゼブラフィッシュ larva の約2400個の応答を示す神経細胞からの実験データは、繰り返しの刺激に対して応答振幅が減少する傾向を示しており、モデルの予測と整合的である。