[論文レビュー] Rapid Evolution of the Photosystem II Electronic Structure during Water Splitting

Katherine M. Davis, Brendan Sullivan+8 more|arXiv (Cornell University)|Jun 29, 2015

Photosynthetic Processes and Mechanisms参考文献 73被引用数 39

ひとこと要約

本研究では、時間分解X線発光分光法（TR-XES）を用いて、光システムIIにおける酸素発生が、Mn4Caクラスター内の急速な電子的再構成を経て起こることを明らかにした。O−O結合の形成が最終的な電子移動よりも先に起こることを示し、O2生成以前にはMnIVを超える酸化状態は観察されなかった。この結果から、S3状態におけるMnIV=Oの形成が効率的なO−O結合形成を可能にし、Kokサイクルにおける運動論的障害を解消する、見直されたメカニズムが提示された。

ABSTRACT

Photosynthetic water oxidation is a fundamental process that sustains the biosphere. A Mn$_{4}$Ca cluster embedded in the photosystem II protein environment is responsible for the production of atmospheric oxygen. Here, time-resolved x-ray emission spectroscopy (XES) was used to observe the process of oxygen formation in real time. These experiments reveal that the oxygen evolution step, initiated by three sequential laser flashes, is accompanied by rapid (within 50 $\mu$s) changes to the Mn K$\beta$ XES spectrum. However, no oxidation of the Mn$_{4}$Ca core above the all Mn$^{ ext{IV}}$ state was detected to precede O-O bond formation. A new mechanism featuring Mn$^{ ext{IV}}$=O formation in the S$_{3}$ state is proposed to explain the spectroscopic results. This chemical formulation is consistent with the unique reactivity of the S$_{3}$ state and explains facilitation of the following S$_{3}$ to S$_{0}$ transition, resolving in part the kinetic limitations associated with O-O bond formation. In the proposed mechanism, O-O bond formation precedes transfer of the final (4$^{ ext{th}}$) electron from the Mn$_{4}$Ca cluster, in agreement with experiment.

研究の動機と目的

• 光合成的水酸化におけるO−O結合形成段階の長年のメカニズム的曖昧性を解消すること。
• 超高速分光法を用いて、O2放出直前のMn4Caクラスターの電子状態を特定すること。
• 多くの計算モデルが予測するように、O−O結合形成以前にMnIVを超える酸化状態（例：MnV）が存在するという仮説を検証すること。
• S3状態からS0状態への遷移における熱力学的・電子的制約と、速やかなO2放出の運動論的データを調和させること。
• 実験的TR-XESデータと整合するメカニズムを構築し、生物学的水酸化の高効率性を説明すること。

提案手法

• 微小秒時間分解能を達成するため、多色X線パulsesを用いた分散型検出を備えた時間分解X線発光分光法（TR-XES）。
• 3回のレーザーフラッシュと同期した44 µs継続のマルチバンチX線露出を用い、光システムIIのS3からS0への遷移をプローブした。
• サンプルの完全性を維持するため、ボン・ハモス型ミニXES分光器と非ジェット開放型サンプル供給を採用した。
• 3回目のレーザーフラッシュ後の遅延時間（Δt）を変化させ、Mn Kβ XESスペクトルを測定し、リアルタイムでの電子的進化を追跡した。
• Kβ1,3およびKβ#ピークの位置と分裂を分析し、Mn4Caクラスターの酸化状態およびスピン状態を推定した。
• 実験的スペクトルを理論的モデルと比較し、MnVまたはオキシルラジカル中間体の存在を除外した。

実験結果

リサーチクエスチョン

• RQ1 S3状態からS0状態への遷移中にO2発生直前にMn4Caクラスターの電子状態は何か？
• RQ2 O−O結合形成以前に、Mn4CaクラスターがMnIV状態を超えて酸化（例：MnVまたはMnIV−O•）しているか？
• RQ3 観察された電子的進化は、TyrZ•の還元とO2放出の運動論とどのように相関するか？
• RQ4 実験的TR-XESデータは、S3状態におけるO−O結合形成の運動論的課題と調和するか？
• RQ5 MnIV=Oの形成は、S3状態からS0状態への遷移およびO−O結合形成を促進する役割を果たすか？

主な発見

• O−O結合形成以前にMn4Caクラスターの酸化状態がMnIVを超えることは観察されず、広く受け入れられていたMnVまたはオキシルラジカル中間体仮説と矛盾した。
• 3回目のレーザーフラッシュ後に50 µs以内にMn Kβ XESスペクトルに急激な変化が観察され、S3状態からS0状態への遷移中に急速な電子的再構成が起こっていることが示された。
• 観察されたスペクトル変化は、S3状態にMnIV=O種の形成が起こっていることによって最もよく説明され、O−O結合形成を促進している。
• O−O結合形成は、Mn4Caクラスターからの最終的電子移動よりも先に起こっていることが判明し、速やかなO2放出という運動論的パラドックスが解消された。
• 提案されたメカニズムは、S3状態の特異な反応性を説明でき、光システムIIにおける水酸化の高効率性を合理的に説明する。
• データは、O−O結合形成以前にMnVまたはMnIV−O•中間体が存在しないことを裏付け、長年にわたり広く用いられてきた計算モデルに挑戦した。