[論文レビュー] Thermodynamic constraints on the assembly and diversity of microbial ecosystems are different near to and far from equilibrium

Jacob Cook, Samraat Pawar+1 more|arXiv (Cornell University)|Nov 16, 2021

Evolution and Genetic Dynamics参考文献 60被引用数 14

ひとこと要約

本研究は、自由エネルギーの可用性と平衡に近いかどうかが、生態系の集合形成と多様性にどのように影響するかを調査するため、完全に可逆的なkineticsを備えた熱力学的に明示的な微生物群集モデルを開発した。その結果、基質の反応性が高いほどニッチ生成が加速され、多様性が向上する一方、平衡に近い反応は低エネルギー条件下でも多様性を高めることができることが明らかになった。これにより、従来の競争と促進に加え、新たな2つの熱力学的相互作用タイプ—共生的利用（syntrophy）と汚染（pollution）—が同定された。

ABSTRACT

Non-equilibrium thermodynamics has long been an area of substantial interest to ecologists because most fundamental biological processes, such as protein synthesis and respiration, are inherently energy-consuming. Microbial communities are a natural system to decipher this mechanistic basis because their interactions in the form of substrate consumption, metabolite production, and cross-feeding can be described explicitly in thermodynamic terms. Previous work has considered how thermodynamic constraints impact competition between pairs of species, but restrained from analysing how this manifests in complex dynamical systems. To address this gap, we develop a thermodynamic microbial community model with fully reversible reaction kinetics, which allows direct consideration of free-energy dissipation. This also allows species to interact via products rather than just substrates, increasing the dynamical complexity, and allowing a more nuanced classification of interaction types to emerge. Using this model, we find that community diversity increases with substrate lability, because greater free-energy availability allows for faster generation of niches. Thus, more niches are generated in the time frame of community establishment, leading to higher final species diversity. We also find that allowing species to make use of near-to-equilibrium reactions increases diversity in a low free-energy regime. In such a regime, two new thermodynamic interaction types that we identify here reach comparable strengths to the conventional (competition and facilitation) types, emphasising the key role that thermodynamics plays in community dynamics. Our results suggest that accounting for realistic thermodynamic constraints is vital for understanding the dynamics of real-world microbial communities.

研究の動機と目的

• 熱力学的制約が微生物群集の集合形成と多様性に与える影響を理解すること。
• 自由エネルギーの可用性と熱力学的平衡への近接性が、群集ダイナミクスに与える役割を調査すること。
• 基質ではなく代謝産物によって媒介される新たな相互作用タイプを同定・分類すること。
• 細胞レベルの熱力学とエコシステムスケールの群集ダイナミクスの間のギャップを埋めること。
• タンパク質割り当て、エネルギー散逸、種の共存を明示的に結びつける機械的モデルを構築すること。

提案手法

• 熱力学的に明示的な微生物群集モデルは、可逆的反応kineticsを組み込んだマクアーサーの消費者-資源枠組みを拡張したものである。
• 炭素代謝反応は質量作用則を用いてモデル化され、反応商から直接的に自由エネルギー散逸を計算する。
• タンパク質のトレードオフは、エネルギー可用性と反応効率に基づいてリボソームおよび代謝酵素を割り当てることで組み込まれた。
• 種間相互作用は、代謝物濃度の変化と増殖速度に基づいて導出された熱力学的相互作用行列を用いて定量化された。
• 本モデルは、基質の自由エネルギー水準と反応の可逆性を変化させた条件下での群集形成をシミュレートした。
• パラメータスイープと先行モデルとの比較を通じて、飽和定数やリボソーム割合に対する感受性を含め、モデルの頑健性を検証した。

実験結果

リサーチクエスチョン

• RQ1 基質の反応性（自由エネルギーの可用性）は、ニッチ生成の速度と最終的な群集多様性にどのように影響するか？
• RQ2 低自由エネルギー条件下で、平衡に近い反応は多様性の促進に果たす役割は何か？
• RQ3 熱力学的制約は、競争と促進を超えた新たな相互作用タイプをどのように生じさせるか？
• RQ4 代謝産物を介した相互作用（例：共生的利用、汚染）は、種の共存と群集安定性にどの程度影響を及えるか？
• RQ5 タンパク質割り当てとエネルギー散逸の相互作用は、増殖速度と競争結果にどのように影響を及えるか？

主な発見

• 基質の反応性が高いほど、代謝の入れ替えが速まり、エネルギーの可用性が高いため、ニッチ生成の速度が上昇し、最終的な種多様性が顕著に増加する。
• 低自由エネルギー環境下では、平衡に近い反応を利用する種が、同等またはそれ以上の成功を収めることができ、群集の多様性と効率性が向上する。
• 低エネルギー条件下で顕著な2つの新規相互作用タイプ—共生的利用（mutualistic product use）と汚染（inhibitory waste product accumulation）—が出現し、定量的に有意である。
• 共生的利用は中間代謝物の消費によって熱力学的抑制を軽減し、効率が低い種の共存を可能にする。
• 汚染相互作用は、共通の基質がなくても競争的排除を引き起こす可能性があり、廃棄物産物が生態的に決定的要因となることが示された。
• 従来の相互作用（競争、促進）の強さは依然として支配的であるが、自由エネルギーの可用性が低下するに従い、産物を介した相互作用の重要性が高まる。