[論文レビュー] Multivariate Information Theory Uncovers Synergistic Subsystems of the Human Cerebral Cortex

Thomas F. Varley, Maria Pope+2 more|arXiv (Cornell University)|Jun 13, 2022

Complex Systems and Time Series Analysis被引用数 7

ひとこと要約

本論文は、多変量情報理論、特にO情報（O-information）を用いて、fMRIデータを用いて人間の脳皮質内の隠れた協同的サブシステムを解明する。その結果、標準的な2変量機能的結合ネットワークでは検出できない、非常に協同的なサブシステム——主に標準的ネットワークにまたがる約10の脳領域からなる——が存在することが明らかになった。これにより、脳の統合性と複雑性に不可欠な高次相互作用の『影の構造』が明らかになった。

ABSTRACT

One of the most well-established tools for modeling the brain as a complex system is the functional connectivity network, which examines the correlations between pairs of interacting brain regions. While powerful, the network model is limited by the restriction that only pairwise dependencies are visible and potentially higher-order structures are missed. In this work, we explore how multivariate information theory can reveal higher-order, synergistic dependencies in the human brain. Using the O-information, a measure of whether the structure of a system is redundancy- or synergy-dominated, we show that synergistic subsystems are widespread in the human brain. We provide a mathematical analysis of the O-information to locate it within a larger taxonomy of multivariate complexity measures. We also show the O-information is related to a previously established measure, the Tononi-Sporns-Edelman complexity, and can be understood as an expected difference in integration between system scales. Highly synergistic subsystems typically sit between canonical functional networks, and may serve to integrate those networks. We then use simulated annealing to find maximally synergistic subsystems, finding that such systems typically comprise $\approx$10 brain regions, also recruited from multiple canonical brain systems. Though ubiquitous, highly synergistic subsystems are invisible when considering pairwise functional connectivity, suggesting that higher-order dependencies form a kind of ``shadow structure" that has been unrecognized by established network-based analyses. We assert that higher-order interactions in the brain represent a vast and under-explored space that, made accessible with tools of multivariate information theory, may offer novel scientific insights.

研究の動機と目的

• 標準的な2変量機能的結合ネットワークでは検出できない、人間脳における高次元の協同的相互作用を同定すること。
• O情報という指標を新たに開発・適用し、多変量脳データにおける冗長性優勢系と協同的優勢系を区別すること。
• 脳の統合性と複雑性の文脈において、協同的サブシステムの数学的・神経科学的意義を明らかにすること。
• 焼きなまし法を用いてO情報、TC、DTCを最大化するサブシステムを最適化し、その構造的・機能的特性を評価すること。
• 協同的サブシステムが、脳の機能的構造において広範かつ以前に認識されていなかった『影の構造』を形成していることを示すこと。

提案手法

• Human Connectome Project（HCP）およびMICAデータセットのfMRIデータに多変量情報理論を適用し、200ノードの皮質パラセレーションを用いた。
• O情報の計算により、多変量情報と2変量情報の差分に基づき、システムの構造が冗長性か協同的性かのどちらに支配されているかを定量化した。
• O情報の解釈をより広範な多変量複雑性の分類枠組みに位置づけるために、全相関（TC）と双対全相関（DTC）を補完的複雑性指標として用いた。
• fMRI時系列に対してグローバルな混同要因の回帰とバンドパスフィルタリング（0.008–0.08 Hz）を実施し、被験者および走行間で時系列を連結して、1つの共分散／機能的結合行列を計算した。
• 温度依存の受理確率を有する焼きなまし法を用い、O情報、TC、DTCを最大化する3〜30個の脳領域のサブセットを探索した。
• 各最適化実行をランダムなノードサブセットで初期化し、1ステップあたり1〜3個のノードを逐次置き換え、遷移の受理はメトロポリス基準に従った。

実験結果

リサーチクエスチョン

• RQ1 標準的な2変量機能的結合ネットワークでは検出できない、人間脳皮質に広範にわたる高次元の協同的サブシステムは存在するか？
• RQ2 O情報は、トノーニ＝スポート＝エデルマンの複雑性といった、既存の多変量複雑性指標とどのように関係しているか？
• RQ3 最大に協同的なサブシステムの典型的なサイズと空間的分布は何か？
• RQ4 協同的サブシステムは、標準的機能的ネットワークを接続・統合する傾向があるか？ すなわち、機能的統合に寄与している可能性があるか？
• RQ5 焼きなまし法は、高次な協同的サブシステムを効果的に同定できるか？ また、それらが示す構造的特徴は何か？

主な発見

• 協同的サブシステムは人間脳皮質に広く存在し、主に標準的機能的ネットワーク間の領域に位置しており、統合に寄与している可能性がある。
• 最大に協同的なサブシステムは、通常約10の脳領域から構成され、複数の標準的脳システムにまたがる。
• O情報は数学的にトノーニ＝スポート＝エデルマンの複雑性と関連づけられ、システムスケール間での統合の期待値の差として解釈された。
• 非常に協同的なサブシステムは2変量機能的結合ネットワークでは検出できないため、高次相互作用の『影の構造』が存在することが示された。
• O情報は多変量依存性に敏感であり、協同的性を効果的に捉えており、HCPおよびMICAのfMRIデータセットにおいて一貫した結果（r = 0.851）を示した。
• 焼きなまし法により、高O情報のサブシステムが成功裏に同定された。これにより、協同的性がランダムに分布しているのではなく、特定の機能的関連構成に集中していることが確認された。